Феномен нейропластичности коры головного мозга человека

Введение. Нейропластичность коры головного мозга является уникальным феноменом, имеющим не только фундаментальное, но и клиническое значение в неврологии и нейрохирургии.

Цель исследования – анализ данных литературы о феномене нейропластичности мозга человека при различных заболеваниях и факторах, влияющих на него.

Материалы и методы. Анализ литературы в системе PubMed выполнен по поиску слов “neuroplasticity”, “cortical plasticity” и “glioma surgery”. В работе в качестве иллюстраций использованы несколько клинических примеров из практики авторов.

Результаты. На основании данных литературы в статье приводятся основные виды нейропластичности в зависимости от типа патологического процесса; локализации кортикальных зон, участвующих в формировании нейропластичности; полноты возмещения утраченной мозговой функции; времени возникновения феномена; скорости развития патологического процесса. Показана особая роль сохранности трактов белого вещества в обеспечении нейропластичности. Показано клиническое значение данного феномена для нейрохирургии на примере внутримозговых опухолей, локализованных в функционально значимых зонах головного мозга.

Заключение. Нейропластичность коры головного мозга наиболее характерна для «медленных» патологических процессов, таких как глиомы низкой степени злокачественности, в отличие от «быстрых» процессов, таких как злокачественные опухоли, травмы, инсульты. Речевые зоны коры головного мозга более подвержены пластичности, чем двигательные (за исключением дополнительной моторной области). В механизмы компенсации могут включаться зоны коры, расположенные как вблизи очага поражения, так и на отдалении, в том числе контралатеральное полушарие. Феномен нейропластичности помогает компенсировать функции пораженных участков коры головного мозга как при развитии заболевания, так и при выполнении многоэтапных нейрохирургических вмешательств. Возможной перспективой является технология транскраниальной магнитной стимуляции для управления нейропластичностью как при опухолевых, так и при неопухолевых поражениях головного мозга.

1. Cargnelutti E., Ius T., Skrap M., Tomasino B. What do we know about pre- and postoperative plasticity in patients with glioma? A review of neuroimaging and intraoperative mapping studies. Neuroimage Clin 2020;28:102435. DOI: 10.1016/j.nicl.2020.102435

2. Uddin L.Q. Stability and plasticity of functional brain networks after hemispherectomy: implications for consciousness research. Quant Imaging Med Surg 2020;10(6):1408–12. DOI: 10.21037/qims-20-554

3. Jannati A., Oberman L.M., Rotenberg A., Pascual-Leone A. Assessing the mechanisms of brain plasticity by transcranial magnetic stimulation. Neuropsychopharmacol 2023;48(1):191–208. DOI: 10.1038/s41386-022-01453-8

4. Duffau H. Diffuse low-grade gliomas and neuroplasticity. Diagn Interv Imaging 2014;95(10):945–55. DOI: 10.1016/j.diii.2014.08.001

5. Duffau H. Functional mapping before and after low-grade glioma surgery: a new way to decipher various spatiotemporal patterns of individual neuroplastic potential in brain tumor patients. Cancers (Basel) 2020;12(9):2611. DOI: 10.3390/cancers12092611

6. Barcia J.A., Sanz A., Balugo P. et al. High-frequency cortical subdural stimulation enhanced plasticity in surgery of a tumor in Broca’s area. Neuroreport 2012;23(5):304–9. DOI: 10.1097/WNR.0b013e3283513307

7. Duffau H. Lessons from brain mapping in surgery for low-grade glioma: insights into associations between tumour and brain plasticity. Lancet Neurol 2005;4(8):476–86. DOI: 10.1016/S1474-4422(05)70140-X

8. Kessels R., Eling P., Ponds R. et al. Klinische neuropsychologie. Amsterdam: Boom. 2012. ISBN (Print): 978-94-6105-444-9.

9. Young A.L., Bocchetta M., Russell L.L. et al. Characterizing the clinical features and atrophy patterns of MAPT-related frontotemporal dementia with disease progression modeling. Neurology 2021;97(9):e941–52. DOI: 10.1212/WNL.0000000000012410

10. Алексеев И.М., Зуев А.А. Хирургическое лечение опухолей дополнительной моторной области. Нейрохирургия 2022;24(3):90–9. DOI: 10.17650/1683-3295-2022-24-3-90-99

11. Benzagmout M., Gatignol P., Duffau H. Resection of World Health Organization Grade II gliomas involving Broca’s area: methodological and functional considerations. Neurosurgery 2007;61(4):741–53. DOI: 10.1227/01.NEU.0000298902.69473.77

12. Lubrano V., Draper L., Roux F.E. What makes surgical tumor resection feasible in Broca’s area? Insights into intraoperative brain mapping. Neurosurgery 2010;66(5):868–75. DOI: 10.1227/01.NEU.0000368442.92290.04.00

13. Thiel A., Habedank B., Herholz K. et al. From the left to the right: how the brain compensates progressive loss of language function. Brain Lang 2006;98(1):57–65. DOI: 10.1016/j.bandl.2006.01.007

14. Thiel A., Habedank B., Winhuisen L. et al. Essential language function of the right hemisphere in brain tumor patients. Ann Neurol 2005;57(1):128e131. DOI: 10.1002/ana.20342

15. Thiel A., Herholz K., Koyuncu A. et al. Plasticity of language networks in patients with brain tumors: a positron emission tomography activation study. Ann Neurol 2001;50(5):620–9. DOI: 10.1002/ana.1253

16. Ille S., Engel L., Albers L. et al. Functional reorganization of cortical language function in glioma patients – a preliminary study. Front Oncol 2019;9:446. DOI: 10.3389/fonc.2019.00446

17. Robles S.G., Gatignol P., Lehéricy S., Duffau H. Long-term brain plasticity allowing a multistage surgical approach to World Health Organization Grade II gliomas in eloquent areas. J Neurosurg 2008;109(4):615–24. DOI: 10.3171/JNS/2008/109/10/0615

18. De Benedictis A., Sarubbo S., Duffau H. Subcortical surgical anatomy of the lateral frontal region: human white matter dissection and correlations with functional insights provided by intraoperative direct brain stimulation. J Neurosurg 2012;117(6):1053–69. DOI: 10.3171/2012.7.JNS12628

19. Duffau H. Brain plasticity: From pathophysiological mechanisms to therapeutic applications. J Clin Neurosci 2006;13(9):885–97. DOI: 10.1016/j.jocn.2005.11.045

20. Traut T., Sardesh N., Bulubas L. et al. MEG imaging of recurrent gliomas reveals functional plasticity of hemispheric language specialization. Hum Brain Mapp 2019;40(4):1082–92. DOI: 10.1002/hbm.24430

21. Буклина C.Б., Баталов А.И., Смирнов А.С. и др. Динамика картины фМРТ и речевой функции у больных после удаления внутримозговых опухолей лобной и височной долей мозга. Вопросы нейрохирургии им. Н.Н. Бурденко 2017;(3):17–29. DOI: 10.17116/neiro201781317-29

22. Буклина С.Б., Баталов А.И., Фадеева Т.М. и др. Структура активации речевых зон у больных с внутримозговыми опухолями по данным функциональной магнитно-резонансной томографии в сопоставлении с локализацией опухоли и профилем функциональной асимметрии. Вопросы нейрохирургии им. Н.Н. Бурденко 2015;79(3):60–8. DOI: 10.17116/neiro201579360-68

23. Turkeltaub P.E., Eickhoff S.B., Laird A.R. et al. Minimizing withinexperiment and within-group effects in Activation Likelihood Estimation meta-analyses. Hum Brain Mapp 2012;33(1):1–13. DOI: 10.1002/hbm.21186

24. Herbet G., Maheu M., Costi E. et al. Mapping neuroplastic potential in brain-damaged patients. Brain 2016;139(3):829–44. DOI: 10.1093/brain/awv394

25. Tate M.C., Herbet G., Moritz-Gasser S. et al. Probabilistic map of critical functional regions of the human cerebral cortex: Broca’s area revisited. Brain 2014;137(Pt 10):2773–82. DOI: 10.1093/brain/awu168

26. Sarubbo S., Le Bars E., Moritz-Gasser S., Duffau H. Complete recovery after surgical resection of left Wernicke’s area in awake patient: a brain stimulation and functional MRI study. Neurosurg Rev 2012;35(2):287–92. DOI: 10.1007/s10143-011-0351-4

27. Duffau H., Sichez J.P., Lehéricy S. Intraoperative unmasking of brain redundant motor sites during resection of a precentral angioma. Evidence using direct cortical stimulations. Ann Neurol 2000;47(1):132–5. PMID: 10632114.

28. Duffau H. Acute functional reorganisation of the human motor cortex during resection of central lesions: a study using intraoperative brain mapping J Neurol Neurosurg Psychiatry 2001;70(4):506–13. DOI: 10.1136/jnnp.70.4.506

29. Duffau H., Denvil D., Capelle L. Long-term reshaping of language, sensory and motor maps following glioma resection: a new parameter to integrate in the surgical strategy. J Neurol Neurosurg Psychiatry 2002;72(4):511–6. DOI: 10.1136/jnnp.72.4.511

30. Krainik A., Lehéricy S., Duffau H. et al. Postoperative speech disorder after medial frontal surgery: role of the supplementary motor area. Neurology 2003;60(4):587–94. DOI: 10.1212/01.wnl.0000048206.07837.59

31. Krainik A., Duffau H., Capelle L. et al. Role of the healthy hemisphere in recovery after resection of the supplementary motor area. Neurology 2004;62(8):1323–32. DOI: 10.1212/01.wnl.0000120547.83482.b1

32. Rech F., Herbet G., Moritz-Gasser S., Duffau H. Disruption of bimanual movement by unilateral subcortical electrostimulation. Hum Brain Mapp 2014;35(7):3439–45. DOI: 10.1002/hbm.22413

33. Desmurget M., Bonnetblanc F., Duffau H. Contrasting acute and slow-growing lesions: a new door to brain plasticity. Brain 2007;130(Pt 4):898–914. DOI: 10.1093/brain/awl300

34. Desmurget M., Sirigu A. A parietal-premotor network for movement intention and motor awareness. Trends Cogn Sci 2009;13(10):411–9. DOI: 10.1016/j.tics.2009.08.001

35. Жуков В.Ю., Горяйнов С.А., Буклина С.Б. и др. Картирование кортикальных речевых зон и аркуатного тракта у пациентов с глиомами височной доли левого полушария (анализ серии из 27 наблюдений). Нейрохирургия 2023;25(1):53–61. DOI: 10.17650/1683-3295-2023-25-1-53-61

36. Idu A.A., Bogaciu N.S., Ciurea A.V. Brain imaging and morphological plasticity in glioblastoma: a literature review. J Med Life 2023;16(3):344–7. DOI: 10.25122/jml-2022-0201

37. Duffau H. Can non-invasive brain stimulation be considered to facilitate reoperation for low-grade glioma relapse by eliciting neuroplasticity? Front Neurol 2020;11:582489. DOI: 10.3389/fneur.2020.582489

38. De Almeida C.C., Neville I.S., Hayashi C.Y. et al. Quantification of tumor induced motor cortical plasticity using navigated transcranial magnetic stimulation in patients with adult-type diffuse gliomas. Front Neurosci 2023;17:1143072. DOI: 10.3389/fnins.2023.1143072

39. Hamilton R.H., Chrysikou E.G., Coslett B. Mechanisms of aphasia recovery after stroke and the role of noninvasive brain stimulation. Brain Lang 2011;118(1–2):40–50. DOI: 10.1016/j.bandl.2011.02.005

40. Barwood C.H., Murdoch B.E., Whelan B.M. et al. The effects of low frequency repetitive transcranial magnetic stimulation (rTMS) and sham condition rTMS on behavioural language in chronic non-fluent aphasia: short term outcomes. NeuroRehabilitation 2011;28(2):113–28. DOI: 10.3233/NRE-2011-0640

41. Mosca C., Zoubrinetzy R., Baciub M. et al. Rehabilitation of verbal memory by means of preserved nonverbal memory abilities after epilepsy surgery. Epilepsy Behav Case Rep 2014;2:167–73. DOI: 10.1016/j.ebcr.2014.09.002

42. Coget A., Deverdun J., Bonafé A. et al. Transient immediate postoperative homotopic functional disconnectivity in low-grade glioma patients. Neuroimage Clin 2018;18:656–62. DOI: 10.1016/j.nicl.2018.02.023

43. Duffau H. Can non-invasive brain stimulation be considered to facilitate reoperation for low-grade glioma relapse by eliciting neuroplasticity? Front Neurol 2020;11:582489. DOI: 10.3389/fneur.2020.582489

44. Krishna S., Kakaizada S., Almeida N. et al. Central nervous system plasticity influences language and cognitive recovery in adult glioma. Neurosurgery 2021;89(4):539–48. DOI: 10.1093/neuros/nyaa456

45. Pasquini L., Peck K.K., Tao A. et al. Longitudinal evaluation of brain plasticity in low-grade gliomas: fmri and graph-theory provide insights on language reorganization. Cancers (Basel) 2023;15(3):836. DOI: 10.3390/cancers15030836

46. Swanson K.R., Bridge C., Murray J.D., Alvord E.C. Virtual and real brain tumors: using mathematical modeling to quantify glioma growth and invasion. J Neurol Sci 2003;216(1):1–10. DOI: 10.1016/j.jns.2003.06.001

47. Bullmore E., Sporns O. The economy of brain network organization. Nat Rev Neurosci 2012 Apr 13;13(5):336–49. DOI: 10.1038/nrn3214

48. Sam N., Duffau H. Brain plasticity profiling as a key support to therapeutic decision-making in low-grade glioma oncological strategies. Cancers (Basel) 2023;15(14):3698. DOI: 10.3390/cancers15143698

49. Herbet G., Duffau H. Revisiting the functional anatomy of the human brain: toward a meta-networking theory of cerebral functions. Physiol Rev 2020;100(3):1181–228. DOI: 10.1152/physrev.00033.2019

50. Ille S., Kelm A., Schroeder A. et al. Navigated repetitive transcranial magnetic stimulation improves the outcome of postsurgical paresis in glioma patients – a randomized, doubleblinded trial. Brain Stimul 2021;14(4):780–7. DOI: 10.1016/j.brs.2021.04.026