Хирургическое лечение опухолей дополнительной моторной области

Введение. Дополнительная моторная область - участок медиальной части лобной коры головного мозга, расположенный в пределах межполушарной щели кпереди от первичной моторной коры, - традиционно считается вторичной моторной корой и наименее изученным моторным регионом. Ранее ее классифицировали только как высший двигательный центр (положение в иерархии между префронтальной и первичной моторной корой). Однако сегодня достоверно установлены ее мультифункциональный статус и участие во множестве когнитивных процессов. Изучение дополнительной моторной области долгое время ограничивалось лишь фундаментальными нейровизуализационными и электрофизиологическими исследованиями, но практическая сторона вопроса и клиническое значение данного региона часто оставались вне интереса исследователей.  Цель исследования - представить анатомо-функциональные особенности дополнительной моторной области, клиническую симптоматику при ее поражении, проанализировать все имеющиеся сегодня данные и аспекты хирургического лечения опухолей этого региона. 

Материалы и методы. Поиск в научных базах данных (PubMed и др.) привел к выбору и анализу 62 литературных источников. В основном обзор посвящен аспектам и факторам риска хирургического лечения патологий, локализованных в данном регионе. 

Результаты. Дополнительная моторная область по своим анатомо-функциональным характеристикам гетерогенна, в ней выделяют два отдельных субрегиона. Помимо изначально описанной двигательной функции исследуемой области, ее роль также достоверно установлена в функционировании рабочей памяти, языковых, перцептивных, когнитивных процессах и др. Большое число функций этой области связано с многочисленными нейронными связями. Например, относительно недавно описан лобный косой пучок, связывающий медиальную часть верхней лобной извилины с оперкулярной частью нижней лобной извилины: предполагается, что данный тракт, по всей видимости, связан с осуществлением языковой функции в доминантном полушарии и функции рабочей памяти - в недоминантном.  При поражении дополнительной моторной области может возникать различная неврологическая двигательная и речевая симптоматика, в частности, так называемый синдром дополнительной моторной области, который характеризуется развитием у пациентов акинетического мутизма и в большинстве случаев полностью обратим в течение нескольких дней или месяцев. Среди всех патологий в исследуемой зоне наиболее часто встречаются опухоли, особенно глиомы разной степени злокачественности, которые также могут проявляться различными клиническими симптомами в пред- и послеоперационном периодах. 

Заключение. Критически важно тщательное предоперационное планирование, информирование пациента о пространственно-временной картине прогнозируемых послеоперационных клинических нарушений и сроках реабилитации. Рекомендуется использовать методы интраоперационной нейронавигации, а также интраоперационный нейрофизиологический мониторинг. Необходимо дальнейшее изучение этого региона и особенностей его хирургии для стандартизации подходов к лечению патологий. 

1. Nachev P., Kennard C., Husain M. Functional role of the supplementary and pre-supplementary motor areas. Nat Rev Neurosci 2008;9(11):856—69. DOI: 10.1038/nm2478

2. Vergara J., Rivera N., Rossi-Pool R., Romo R. A neural parametric code for storing information of more than one sensory modality in working memory. Neuron 2016;89(1):54-62. DOI: 10.1016/j.neuron.2015.11.026

3. Conaa G., Semenzaa C. Supplementary motor area as key structure for domain-generalsequence processing: a unified account. Neurosci Biobehav Rev 2017;72:28-42. DOI: 10.1016/j.neubiorev.2016.10.033

4. Duffau H., Capelle L. Preferential brain locations of lowgrade gliomas. Cancer 2004;100:2622-6. DOI: 10.1002/cncr.20297

5. Chassagnon S., Minotti L., Kremer S. et al. Somatosensory, motor, and reaching/grasping responses to direct electrical stimulation of the human cingulate motor areas. J Neurosurg 2008;109:593-604. DOI: 10.3171/JNS/2008/109/10/0593

6. Potgieser A.R.E., de Jong B.M., Wagemakers M. et al. Insights from the supplementary motor area syndrome in balancing movement initiation and inhibition. Front Hum Neurosci 2014;8:960. DOI: 10.3389/fnhum.2014.00960

7. Fontaine D., Capelle L., Duffau H. Somatotopy of the supplementary motor area: evidence from correlation of the extent of surgical resection with the clinical patterns of deficit. Neurosurgery 2002;50(2):297-303; discussion 303-5. DOI: 10.1227/00006123-200202000-00011

8. Brodmann K. Vergleichende lokalisationslehre der grosshirnrinde in ihren prinzipien dargestellt auf grund des zellenbaues. Leipzig: Johann Ambrosius Barth, 1909.

9. Picard N., Strick P.L. Imaging the premotor areas. Curr Opin Neurobiol 2001;11(6):663-72. DOI: 10.1016/s0959-4388(01)00266-5

10. Matsuzaka Y., Aizawa H., Tanji J. A motor area rostral to the sup-plementarymotor area (presupplementary motor area) in the monkey: neuronal activityduring a learned motor task. J Neurophysiol 1992;68(3):653-62. DOI: 10.1152/jn.1992.68.3.653

11. Penfield W. The supplementary motor area in the cerebral cortex of man. Arch F Psychiatr U Z Neur 1950;185:670-4. DOI: 10.1007/bf00935517

12. Vergani F., Lacerda L., Martino J. et al. White matter connections of the supplementary motor area in humans. J Neurol Neurosurg Psychiatry 2014;85(12):1377-85. DOI: 10.1136/jnnp-2013-307492

13. Ruan J., Bludau S., Palomero-Gallagher N. et al. Cytoarchitecture, probability maps, and functions of the human supplementary and pre-supplementary motor areas. Brain Struct Funct 2018;223(9):4169-86. DOI: 10.1007/s00429-018-1738-6

14. Zilles K., Schlaug G., Matelli M. et al. Mapping of human and macaque sensorimotor areas by integrating architectonic, transmitter receptor, MRI and PET data. J Anat 1995;187(Pt 3): 515-37.

15. Inase M., Tokuno H., Nambu A. et al. Corticostriatal and corticosubthalamic input zones from the presupplementary motor area inthe macaque monkey: comparison with the input zones from the supplementary motor area. Brain Res 1999;833(2):191—201. DOI: 10.1016/s0006-8993(99)01531-0

16. Luppino G., Matelli M., Camarda R., Rizzolatti G. Corticocortical connections of area F3 (SMA-proper) and area F6 (pre-SMA) in the macaque monkey. J Comp Neurol 1993;338(1):114 -40. DOI: 10.1002/cne.903380109

17. Kandel E.R., Eric R. Essentials of neural science and behavior. McGraw-Hill, 2007.

18. Kinoshita M., de Champfleur N.M., Deverdun J. et al. Role of fronto-striatal tract and frontal aslant tract in movement and speech: an axonal mapping study. Brain Struct Funct 2015;220(6):3399-412. DOI: 10.1007/s00429-014-0863-0

19. Schmahmann J.D., Pandya D.N. Fiber pathways of the brain. New York: Oxford Academic, 2009. DOI: 10.1093/acprof:oso/9780195104233.001.0001

20. Yagmurlu K., Middlebrooks E.H., Tanriover N. et al. Fiber tracts of the dorsal language stream in the human brain. J Neurosurg 2015;124(5):1396-405. DOI: 10.3171/2015.5.jns15455

21. Bozkurt B., Yagmurlu K., Middlebrooks E.H. et al. The micro-surgical and tractographic anatomy of the supplementary motor area complex in human. World Neurosurg 2016;95:99-107. DOI: 10.1016/j.wneu.2016.07.072

22. Dum R.P., Strick P.L. The origin of corticospinal projections from the premotor areas in the frontal lobe. J Neurosci 1991;11(3):667-89. DOI: 10.1523/jneurosci.11-03-00667.1991

23. Dick A.S., Bernal B., Tremblay P. The language connectome: new pathways, new concepts. Neuroscientist 2014;20(5):453-67. DOI: 10.1177/1073858413513502

24. Vassal F., Boutet C., Lemaire J. et al. New insights into the functional significance of the frontal aslant tract: an anatomo-functional study using intraoperative electrical stimulations combined with diffusion tensor imaging-based fiber tracking. Br J Neurosurg 2014;28(5):685-7. DOI: 10.3109/02688697.2014.889810

25. Catani M., Mesulam M.M., Jakobsen E. et al. A novel frontal pathway underlies verbal fluency in primary progressive aphasia. Brain 2013;136(Pt 8):2619-28. DOI: 10.1093/brain/awt163

26. Fujii M., Maesawa S., Motomura K. et al. Intraoperative subcortical mapping of a language-associated deep frontal tract connecting the superior frontal gyrus to Broca's area in the dominant hemisphere of patients with glioma. J Neurosurg 2015;122;1390-6. DOI: 10.3171/2014.10.JNS14945

27. Tanji J. Sequential organization of multiple movements: involvement of cortical motor areas. Annu Rev Neurosci 2001;24:631-51. DOI: 10.1146/annurev.neuro.24.1.631

28. Shima K., Tanji J. Neuronal activity in the supplementary and presupplementary motor areas for temporal organization of multiple movements. J Neurophysiol 2000;84:2148-60. DOI: 10.1152/jn.2000.84.4.2148

29. Wymbs N.F., Grafton S.T. Contributions from the left PMd and the SMA during sequence retrieval as determined by depth of training. Exp Brain Res 2013;224(1):49-58. DOI: 10.1007/s00221-012-3287-1

30. Klein P.A., Duque J., Labruna L., Ivry R.B. Comparison of the two cerebral hemispheres in inhibitory processes operative during movement preparation. Neuroimage 2016;125:220-32. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2015.10.007

31. Hikosaka O., Nakahara H., Rand M.K. et al. Parallel neural networks for learning sequential procedures. Trends Neurosci 1999;22(10):464-71. DOI: 10.1016/s0166-2236(99)01439-3

32. Nachev P., Wydell H., O'Neill K. et al. The role of the pre-supple-mentary motor area in the control of action. Neuroimage 2007;36 Suppl 2(3):T155-63. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2007.03.034

33. Coull J., Vidal F., Burle B. When to act, or not to act: that's the SMA's question. Curr Opin Neurobiol 2016;8:1-8. DOI: 10.1016/j.cobeha.2016.01.003

34. Protopapa F., Hayashi M.J., Kulashekhar S. et al. Chronotopic maps in human supplementary motor area. PLoS Biol 2019;17(3):e3000026. DOI: 10.1371/journal.pbio.3000026

35. Zacks J.M. Neuroimaging studies of mental rotation: a metaanalysis and review. J Cogn Neurosci 2008;20(1):1-19. DOI: 10.1162/jocn.2008.20013

36. Fehr T. A hybrid model for the neural representation of complex mental processing in the human brain. Cogn Neurodyn 2013;7:89-103. DOI: 10.1007/s11571-012-9220-2

37. Meister I.G., Krings T., Foltys H. et al. Playing piano in the mind -an fMRI study on music imagery and performance in pianists. Cogn Brain Res 2004;19(3):219-28. DOI: 10.1016/j.cogbrainres.2003.12.005

38. Koelsch S., Schulze K., Sammler D. et al. Human Brain Mapping 2009;30:859-73. DOI: 10.1002/hbm.20550

39. Hertrich I., Dietrich S., Ackermann H. The role of the supplementary motor area for speech and language processing. Neuroscience & Biobehavioral Reviews 2016;68:602-10. DOI: 10.1016/j.neubiorev.2016.06.030

40. Kasasbeh A., Yarbrough K., Limbrick D. et al. Characterization of the supplementary motor area syndrome and seizure outcome after medial frontal lobe resections in pediatric epilepsy surgery. Neurosurgery 2012;70(5):1152-68. DOI: 10.1227/NEU.0b013e31823f6001

41. Heiferman D.M., Ackerman P.D., Hayward D.M. Bilateral supplementary motor area syndrome causing akinetic mutism following parasagittal meningioma resection. Neuroscience Discovery 2014;2(1):7. DOI: 10.7243/2052-6946-2-7

42. Laplane D., Talairach J., Meininger V. et al. Clinical consequences of corticectomies involving the supplementary motor area in man. Journal of the Neurological Sciences 1977;34(3):301-14. DOI: 10.1016/0022-510X(77)90148-4

43. Boccardi E., Sala D., Motto C. et al. Utilisation behaviour consequent to bilateral SMA softening. Cortex 2002;38(3):289-308. DOI: 10.1016/S0010-9452(08)70661-0

44. Jonas S. The supplementary motor region and speech emission. J Commun Disord 1981;14(5):349-73. DOI: 10.1016/0021-9924(81)90019-8

45. Ardila A., Lopez M.V. Transcortical motor aphasia: one or two aphasias? Brain Lang 1984;22(2):350-3. DOI: 10.1016/0093-934X(84)90099-3

46. Berthier M.L., Davila G., Moreno-Torres I. et al. Loss of regional accent after damage to the speech production network. Front Hum Neurosci 2015;9:610. DOI: 10.3389/fnhum.2015.00610

47. Canas A., Juncadella M., Lau R. et al. Working memory deficits after lesions involving the supplementary motor area. Front Psychol 2018;9:765. DOI: 10.3389/fpsyg.2018.00765

48. Palmisciano P., Haider A.S., Balasubramanian K. et al. Supplementary motor area syndrome after brain tumor surgery: a systematic review. World Neurosurg 2022:S1878-8750(22)00865-8. DOI: 10.1016/j.wneu.2022.06.080

49. Талабаев М.В., Соловьева А.Ю., Венегас К.Ф., Антоненко А.И. Послеоперационные неврологические нарушения, связанные с удалением новообразований, расположенных в области дополнительной двигательной коры головного мозга у детей, и возможности функциональной магнитно-резонансной томографии в визуализации дополнительных двигательных и речевых отделов коры. Евразийский онкологический журнал 2022;10(1):28-39. DOI: 10.34883/PI.2022.10.1.007

50. Kim Y.H., Kim C.H., Kim J.S. et al. Risk factor analysis of the development of new neurological deficits following supplementary motor area resection. J Neurosurg 2013;119(1):7-14. DOI: 10.3171/2013.3.JNS121492

51. Young J.S., Gogos A.J., Aabedi A.A. et al. Resection of supplementary motor area gliomas: revisiting supplementary motor syndrome and the role of the frontal aslant tract. J Neurosurg 2021;1:1-7. DOI: 10.3171/2021.4.JNS21187

52. Baker C.M., Burks J.D., Briggs R.G. et al. The crossed frontal aslant tract: a possible pathway involved in the recovery of supplementary motor area syndrome. Brain Behav 2018;8(3):e00926. DOI: 10.1002/brb3.926

53. Gabarros A., Martino J., Juncadella M. et al. Intraoperative identification of the supplementary motor area in neurooncological surgery. Neurocirugia (Astur) 2011;22(2):123-32. (In Span.). DOI: 10.1016/S1130-1473(11)70010-0

54. Ibe Y., Tosaka M., Horiguchi K. et al. Resection extent of the supplementary motor area and post-operative neurological deficits in glioma surgery. Br J Neurosurg 2016;30:323-9. DOI: 10.3109/02688697.2015.1133803

55. Peraud A., Meschede M., Eisner W. et al. Surgical resection of grade II astrocytomas in the superior frontal gyrus. Neurosurgery 2002;50:966-75; discussion 975-7. DOI: 10.1227/00006123200205000-00009

56. Duffau H. New concepts in surgery of WHO grade II gliomas: functional brain mapping, connectionism and plasticity - a review. J Neurooncol 2006;79(1):77-115. DOI: 10.1007/s11060-005-9109-6

57. Kinoshita M., Nakajima R., Shinohara H. et al. Chronic spatial working memory deficit associated with the superior longitudinal fasciculus: a study using voxel-based lesion-symptom mapping and intraoperative direct stimulation in right prefrontal glioma surgery. J Neurosurg 2016;125(4):1024-32. DOI: 10.3171/2015.10.JNS1591

58. Bello L., Riva M., Fava E. et al. Tailoring neurophysiological strategies with clinical context enhances resection and safety and expands indications in gliomas involving motor pathways. Neuro Oncol 2014;16(8):1110-28. DOI: 10.1093/neuonc/not327

59. Duffau H., Capelle L., Denvil D. et al. The role of dominant premotor cortex in language: a study using intraoperative functional mapping in awake patients. Neuroimage 2003;20(4):1903-14. DOI: 10.1016/S1053-8119(03)00203-9

60. Sierpowska J., Gabarros A., Fernandez-Coello A. et al. Morphological derivation overflow as a result of disruption of the left frontal aslant white matter tract. Brain Lang 2015;142:54-64. DOI: 10.1016/j.bandl.2015.01.005

61. Каньшина Д.С., Подгурская М.Г., Яковлева Д.В. и др. Интраоперационный нейрофизиологический мониторинг дополнительной моторной зоны коры головного мозга. Наблюдения из практики. Нейрохирургия 2021;23(3):59-68. DOI: 10.17650/1683-3295-2021-23-3-59-68

62. Димерцев А.В., Зуев А.А. Хирургическое лечение опухолей моторных зон головного мозга. Вестник Национального медико-хирургического Центра им. Н.И. Пирогова 2021;16(4):103-10. DOI: 10.25881/20728255_2021_16_4_103

63. Kemerdere R., de Champfleur N., Deverdun J. et al. Role of the left frontal aslant tract in stuttering: a brain stimulation and tractographic study. J Neurol 2016;263(1):157-67.

64. Hoover J., Nwojo M., Puffer R. et al. Surgical outcomes in recurrent glioma: clinical article. J Neurosurg 2013;118(6): 1224-31. DOI: 10.3171/2013.2.JNS121731

65. Mandonnet E., Sarubbo S., Petit L. The nomenclature of human white matter association pathways: Proposal for a Systematic Taxonomic Anatomical Classification. Front Neuroanat 2018;12:94. DOI: 10.3389/fnana.2018.00094

66. Abel J., Buckley R.T., Morton R.P. et al. Recurrent supplementary motor area syndrome following repeat brain tumor resection involving supplementary motor cortex. Neurosurgery 2015;11 Suppl 3(0 3):447-55; discussion 456. DOI: 10.1227/NEU.0000000000000847

67. Russell S., Kelly P. Incidence and clinical evolution of postoperative deficits after volumetric stereotactic resection of glial neoplasms involving the supplementary motor area. J Neurosurg 2003; 52(3):506-15; discussiom 515-6. DOI: 10.1227/01.neu.0000047670.56996.53

68. Oda K., Yamaguchi F., Enomoto H. et al. Prediction of recovery from supplementary motor area syndrome after brain tumor surgery: preoperative diffusion tensor tractography analysis and postoperative neurological clinical course. Neurosurg Focus 2018;44.6:E3. DOI: 10.3171/2017.12.FOCUS17564

69. Chivukula S., Pikul B., Black K. et al. Contralateral functional reorganization of the speech supplementary motor area following neurosurgical tumor resection. Brain Lang 2018;183:41-6. DOI: 10.1016/j.bandl.2018.05.006.1/2017.12.FOCUS17564

70. Fried I., Katz A., McCarthy G. et al. Functional organization of human supplementary motor cortex studied by electrical stimulation. J Neurosci 1991;11(11):3656-66. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.11-11-03656.1991

71. Nakajima R., Hirokazu O., Kinoshita M. et al. Direct evidence for the causal role of the left supplementary motor area in working memory: a preliminary study. Clin Neurol Neurosurg 2014;126:201-4. DOI: 10.1016/j.clineuro.2014.09.009

72. Berg J., August E. Supplementary motor area syndrome after surgery for parasagittal meningiomas. Acta Neurochir 2018;160:583-7. DOI: 10.1007/s00701-018-3474-3