Новый метод интраоперационной оценки динамики кровенаполнения мозга с использованием визуализирующей фотоплетизмографии

Введение. Интраоперационная оценка изменений церебрального кровотока – важный компонент объективного контроля качества хирургического лечения аневризм артерий головного мозга. Существующие для этой цели аппаратные методики имеют свои недостатки, что заставляет искать новые способы мониторинга кровотока во время операции. Мы предлагаем использовать технологию визуализирующей фотоплетизмографии (ВФПГ) – технически простого, бесконтактного, безопасного и дешевого оптического метода оценки перфузии биологических тканей.
Цель работы – продемонстрировать возможность использования ВФПГ для оценки динамики параметров церебрального кровотока во время операции по клипированию аневризмы, а также выявления ранних изменений кровоснабжения коры головного мозга.
Материалы и методы. Исследование проведено во время 6 операций клипирования аневризм артерий переднего отдела виллизиевого круга как в острой стадии разрыва (n = 1), так и в плановом порядке (n = 5). Система ВФПГ, представляющая собой светодиодный осветитель в едином блоке с цифровой видеокамерой, располагалась на штативе в 25 см от зоны вмешательства. Во время каждой операции проводили 2 одноминутные записи освещенной поверхности коры мозга – после рассечения твердой мозговой оболочки и перед ее ушиванием по завершении основного этапа интервенции. Для повышения точности измерения запись видеокадров исследуемой области осуществляли синхронно с регистрацией электрокардиограммы. По окончании записи выполняли расчет и сравнение двух ВФПГ-параметров: амплитуды пульсативного компонента и времени прохождения пульсовой волны. После операции полученные данные сопоставляли с результатами компьютерной томографии. Статистический анализ проводили с помощью тестов попарного сравнения в программном пакете GraphPad Prism.
Результаты. Операции клипирования аневризм мозговых сосудов сопровождаются значительными изменениями параметров церебрального кровотока. При суммировании данных по всем пациентам были выявлены существенные различия при сравнении ВФПГ-показателей до и после операции, а именно статистически значимые рост амплитуды пульсативного компонента (n = 3) и снижение времени прохождения пульсовой волны (n = 5). Отсутствие достоверных изменений обоих параметров было обнаружено только у 1 пациента с механическим повреждением участка коры в зоне видеосъемки.
Заключение. Система ВФПГ позволяет количественно оценивать изменения кровенаполнения коры головного мозга при хирургическом лечении аневризм церебральных артерий и выявлять участки с повышенным и пониженным кровоснабжением. Для получения дополнительных маркеров послеоперационного состояния церебрального кровотока требуются углубленные исследования.

1. Fredrickson V.L., Russin J.J., Strickland B.A. et al. Intraoperative imaging for vascular lesions. Neurosurg Clin N Am 2017;28(4):603–13. DOI: 10.1016/j.nec.2017.05.011

2. Kakucs C., Florian I.A., Ungureanu G., Florian I.S. Fluorescein angiography in intracranial aneurysm surgery: a helpful method to evaluate the security of clipping and observe blood flow. World Neurosurg 2017;105:406–11. DOI: 10.1016/j.wneu.2017.05.172

3. Kazmi S.M.S., Richards L.M., Schrandt C.J. et al. Expanding applications, accuracy, and interpretation of laser speckle contrast imaging of cerebral blood flow. J Cereb Blood Flow Metab 2015;35:1076–84. DOI: 10.1038/jcbfm.2015.84

4. Shapey J., Xie Y., Nabavi E. et al. Intraoperative multispectral and hyperspectral label-free imaging: a systematic review of in vivo clinical studies. J Biophotonics 2019;12(9):e201800455. DOI: 10.1002/jbio.201800455

5. Mamontov O.V., Shcherbinin A.V., Romashko R.V., Kamshilin A.A. Intraoperative imaging of cortical blood flow by camera-based photoplethysmography at green light. Appl Sci 2020;10(18):6192. DOI: 10.3390/app10186192

6. Volynsky M.A., Mamontov O.V., Osipchuk A.V. et al. Study of cerebrovascular reactivity to hypercapnia by imaging photoplethysmography to develop a method for intraoperative assessment of the brain functional reserve. Biomed Opt Express 2022;13(1):184–96. DOI: 10.1364/BOE.443477

7. Sokolov A.Y., Volynsky M.A., Zaytsev V.V. et al. Advantages of imaging photoplethysmography for migraine modeling: new optical markers of trigemino-vascular activation in rats. J Headache Pain 2021;22(1):18. DOI: 10.1186/s10194-021-01226-6

8. Mamontov O.V., Sokolov A.Y., Volynsky M.A. et al. Animal model of assessing cerebrovascular functional reserve by imaging photoplethysmography. Sci Rep 2020;10(1):19008. DOI: 10.1038/s41598-020-75824-w

9. Sokolov A.Y., Volynsky M.A., Potapenko A.V. et al. Duality in response of intracranial vessels to nitroglycerin revealed in rats by imaging photoplethysmography. Sci Rep 2023;13:11928. DOI: 10.1038/s41598-023-39171-w

10. Lyubashina O.A., Mamontov O.V., Volynsky M.A. et al. Contactless assessment of cerebral autoregulation by photoplethysmographic imaging at green illumination. Front Neurosci 2019;13:1235. DOI: 10.3389/fnins.2019.01235

11. Hertzman A.B., Spealman C.R. Observations on the finger volume pulse recorded photoelectrically. Am J Physiol 1937;119:334–5. DOI: 10.1152/ajplegacy.1937.119.2.257

12. Reisner A., Shaltis P.A., McCombie D., Asada H.H. Utility of the photoplethysmogram in circulatory monitoring. Anesthesiology 2008;108(5):950–8. DOI: 10.1097/ALN.0b013e31816c89e1

13. Hertzman A.B. The blood supply of various skin areas as estimated by the photoelectric plethysmograph. Am J Physiol 1938;124: 328–40. DOI: 10.1152/ajplegacy.1938.124.2.328

14. Nieveen J., Reichert W.J., van der Slikke L.B. Photoelectric plethysmography using reflected light. Cardiologia (Basel) 1956;29(3):160–73. DOI: 10.1159/000165601

15. Roberts V.C. Photoplethysmography-fundamental aspects of the optical properties of blood in motion. Trans Inst Meas Control 1982;4:101–6. DOI: 10.1177/014233128200400205

16. Verkruysse W., Svaasand L.O., Nelson J.S. Remote plethysmographic imaging using ambient light. Opt Express 2008;16(26):21434–45. DOI: 10.1364/OE.16.021434

17. Maeda Y., Sekine M., Tamura T. The advantages of wearable green reflected photoplethysmography. J Med Syst 2011;35(5):829–50. DOI: 10.1007/s10916-010-9506-z

18. Kamshilin A.A., Miridonov S., Teplov V. et al. Photoplethysmographic imaging of high spatial resolution. Biomed Opt Express 2011;2(4):996–1006. DOI: 10.1364/BOE.2.000996

19. Fallow B.A., Tarumi T., Tanaka H. Influence of skin type and wavelength on light wave reflectance. J Clin Monit Comput 2013;27:313–7. DOI: 10.1007/s10877-013-9436-7

20. Anderson R.R., Parrish J.A. The optics of human skin. J Invest Dermatol 1981;77(1):13–9. DOI: 10.1111/1523-1747.ep12479191

21. Bashkatov A.N., Genina E.A., Kochubey V.I., Tuchin V.V. Optical properties of human skin, subcutaneous and mucous tissues in the wavelength range from 400 to 2000 nm. J Phys D Appl Phys 2005;38(15):2543–55. DOI: 10.1088/0022-3727/38/15/004

22. Kamshilin A.A., Nippolainen E., Sidorov I.S. et al. A new look at the essence of the imaging photoplethysmography. Sci Rep 2015;5:10494. DOI: 10.1038/srep10494

23. Kamshilin A.A., Krasnikova T.V., Volynsky M.A. et al. Alterations of blood pulsations parameters in carotid basin due to body position change. Sci Rep 2018;8(1):13663. DOI: 10.1038/s41598-018-32036-7

24. Kamshilin A.A., Mamontov O.V. Imaging photoplethysmography and its applications. In: Photoplethysmography. Technology, signal analysis and applications. Ed. by J. Allen, P.A. Kyriacou. Academic Press, 2022. Pp. 439–468. DOI: 10.1016/B978-0-12-823374-0.00014-1

25. Sidorov I.S., Volynsky M.A., Kamshilin A.A. Influence of polarization filtration on the information readout from pulsating blood vessels. Biomed Opt Express 2016;7(7):2469–74. DOI: 10.1364/BOE.7.002469

26. Kashchenko V.A., Zaytsev V.V., Ratnikov V.A., Kamshilin A.A. Intraoperative visualization and quantitative assessment of tissue perfusion by imaging photoplethysmography: comparison with ICG fluorescence angiography. Biomed Opt Express 2022;13(7):3954–66. DOI: 10.1364/BOE.462694

27. Kearney J.K., Thompson W.B., Boley D.L. Optical flow estimation: an error analysis of gradient-based methods with local optimization. IEEE Trans Pattern Anal Mach Intell 1987:9(2):229–44. DOI: 10.1109/TPAMI.1987.4767897

28. Allen J. Photoplethysmography and its application in clinical physiological measurement. Physiol Meas 2007;28:R1–R39. DOI: 10.1088/0967-3334/28/3/R01

29. Lima A.P., Beelen P., Bakker J. Use of a peripheral perfusion index derived from the pulse oximetry signal as a noninvasive indicator of perfusion. Crit Care Med 2002;30:1210–3.DOI: 10.1097/00003246-200206000-00006

30. Zaramella P., Freato F., Quaresima V. et al. Foot pulse oximeter perfusion index correlates with calf muscle perfusion measured by near-infrared spectroscopy in healthy neonates. J Perinatol 2005;25:417–22. DOI: 10.1038/sj.jp.7211328