neurosurgeryНейрохирургияRussian journal of neurosurgery1683-32952587-7569Издательский дом "МедИНК"10.17650/1683-3295-2023-25-3-43-58neurosurgery-1410Research ArticleОРИГИНАЛЬНАЯ РАБОТАORIGINAL REPORTХирургические аспекты классификации и нейровизуализационных характеристик идиопатической гидроцефалии взрослыхSurgical aspects of classification and neuroimaging characteristics of idiopathic hydrocephalus in adultshttps://orcid.org/0000-0003-3732-6664ШевченкоК. В.ShevchenkoK. V.

Кирилл Викторович Шевченко

125047 Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская, 16

Kirill Viktorovich Shevchenko 

16 4th Tverskaya-Yamskaya St., Moscow 125047

kshevchenko@nsi.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3816-847XШиманскийВ. Н.ShimanskyV. N.

125047 Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская, 16

16 4th Tverskaya-Yamskaya St., Moscow 125047

https://orcid.org/0000-0001-8351-5074ТаняшинС. B.TanyashinS. V.

125047 Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская, 16

16 4th Tverskaya-Yamskaya St., Moscow 125047

https://orcid.org/0000-0002-3279-3733ПошатаевВ. К.PoshataevV. K.

125047 Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская, 16

16 4th Tverskaya-Yamskaya St., Moscow 125047

https://orcid.org/0000-0002-2581-8648КарнауховВ. В.KarnaukhovV. V.

125047 Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская, 16

16 4th Tverskaya-Yamskaya St., Moscow 125047

https://orcid.org/0000-0002-7741-6616КолычеваМ. В.KolychevaM. V.

125047 Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская, 16

16 4th Tverskaya-Yamskaya St., Moscow 125047

https://orcid.org/0000-0001-9984-9327СоложенцеваК. Д.SolozhentsevaK. D.

125047 Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская, 16

16 4th Tverskaya-Yamskaya St., Moscow 125047

https://orcid.org/0000-0001-5010-6661СтрунинаЮ. В.StruninaYu. V.

125047 Москва, ул. 4-я Тверская-Ямская, 16

16 4th Tverskaya-Yamskaya St., Moscow 125047

ФГАУ «Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии им. акад. Н.Н. Бурденко» Минздрава РоссииРоссияN.N. Burdenko National Medical Research Center of Neurosurgery, Ministry of Health of RussiaRussian Federation20231710202325343182Copyright © Шевченко К.В., Шиманский В.Н., Таняшин С.B., Пошатаев В.К., Карнаухов В.В., Колычева М.В., Соложенцева К.Д., Струнина Ю.В., 20232023Шевченко К.В., Шиманский В.Н., Таняшин С.B., Пошатаев В.К., Карнаухов В.В., Колычева М.В., Соложенцева К.Д., Струнина Ю.В.Shevchenko K.V., Shimansky V.N., Tanyashin S.V., Poshataev V.K., Karnaukhov V.V., Kolycheva M.V., Solozhentseva K.D., Strunina Y.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.therjn.com/jour/article/view/1410Введение

Введение. Гидроцефалия может развиться в результате черепно-мозговой травмы, внутричерепного кровоизлияния, роста опухоли, перенесенного инфекционного воспаления мозговых оболочек, а также быть проявлением порока развития центральной нервной системы. При гидроцефалии, развившейся без определенной причины, говорят о ее идиопатической форме. Наиболее важными классификационными признаками гидроцефалии являются этиология и уровень обструкции ликворных путей. Классификация гидроцефалии совершенствовалась и развивалась параллельно с диагностическими и лечебными методами. В настоящее время в арсенале нейрохирурга имеются различные методы и методики оперативного лечения, имеющие свои достоинства и недостатки. Систематизация нейрорентгенологических параметров необходима для принятия решения о характере оперативного вмешательства.

Цель исследования – анализ и систематизация нейровизуализационных характеристик различных форм идиопатической гидроцефалии взрослых и оценка ее возможной классификации.

Материалы и методы

Материалы и методы. В период с октября 2011 г. по март 2021 г. в ФГАУ «Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии им. акад. Н.Н. Бурденко» Минздрава России прошли лечение 290 пациентов, состояние которых соответствовало критериям идиопатической гидроцефалии взрослых: появление симптомов во взрослом возрасте, отсутствие указаний на этиологию гидроцефалии и врожденную гидроцефалию. Возраст пациентов составил 50 ± 18,2 (18–85) года. Данные магнитно-резонансной томографии пациентов были оценены на предмет размеров желудочков мозга, состояния конвекситальных и базальных субарахноидальных пространств, проходимости ликворных путей, изменения положения премамиллярной мембраны, межжелудочковой перегородки, крыши III желудочка и миндалин мозжечка, размеров турецкого седла, угла мозолистого тела. Частота каждого из этих параметров статистически оценена для каждой формы идиопатической гидроцефалии.

Результаты

Результаты. Самой частой формой идиопатической гидроцефалии стала обструкция водопровода мозга. Гидроцефалии при обструкции отверстия Монро, водопровода мозга, отверстия Мажанди и цистерн основания задней ямки оказались достоверно более характерными для молодых (р <0,05). Гидроцефалию при обструкции конвекситальных ликворных пространств достоверно можно назвать гидроцефалией пожилых (p <0,001). Гидроцефалия без верифицированных признаков окклюзии встречалась одинаково часто во всех возрастных группах. Достоверно большее значение имел индекс FOHR и только при цистернальной обструкции. Расширение только одного или обоих боковых желудочков и уплощение крыши III желудочка характерны для обструкции отверстия Монро (p <0,001). Наличие мембраны на выходе из IV желудочка и отсутствие артефакта от пульсации ликвора были характерны исключительно для пациентов с обструкцией на уровне отверстия Мажанди (p <0,001). Вентральная дислокация премамиллярной мембраны была характерна для обструкции водопровода мозга, отверстия Мажанди и цистерн основания задней ямки. Компрессия конвекситальных ликворных пространств встречалась при обструкции водопровода мозга, отверстия Мажанди, а в задней черепной ямке – только при обструкции отверстия Мажанди. Расширение IV желудочка было достоверно связано с обструкцией отверстия Мажанди и цистерн основания задней ямки (p <0,05). Диспропорциональное расширение ликворных пространств (DESH) достоверно связано с обструкцией конвекситальных ликворных пространств (р <0,001). Дополнительные мембраны в цистернах задней ямки были обнаружены исключительно в случаях цистернальной обструкции (p <0,001). Опущение миндалин мозжечка наблюдалось при обструкции отверстия Монро, водопровода мозга и отверстия Мажанди.

Выводы

Выводы. В результате статистического анализа определены как общие признаки, встречающиеся при всех формах гидроцефалии, так и частные, характеризующие только конкретные формы заболевания. Представленная классификация логична и обоснована, хорошо применима в нейрохирургической и рентгенологической практике, позволяет рационально планировать диагностические действия и лечение пациентов. Современный протокол магнитнорезонансной томографии должен включать как минимум изображения в режимах Т2 и FIESTA/CISS в необходимых плоскостях, изображения в режиме FLAIR в аксиальной плоскости.

Background

Background. Hydrocephalus can be developing by a traumatic brain injury, intracranial hemorrhage, tumor, meningitis of congenital malformation of the central nervous system. When the cause of the hydrocephalus is unclear it is supposed as idiopathic hydrocephalus. The most important classification features are the etiology and level of CSF obstruction. The classification was improved and developed with diagnostic and surgical methods simultaneously. Currently, the neurosurgeons have the possibility for usage of various methods and techniques of surgical treatment with their advantages and disadvantages. Systematization of radiological parameters is necessary to make a decision about the type of the surgery.

Aim

Aim. To analyze and systematize the neuroimaging characteristics of various forms of idiopathic hydrocephalus in adults, to assess the possible classification of idiopathic hydrocephalus.

Materials and methods

Materials and methods. Between October 2011 and March 2021 290 patients with idiopathic adult hydrocephalus were operated at the N.N. Burdenko National Medical Research Center of Neurosurgery of the Ministry of Health of Russia: onset of symptoms in adulthood; no indications of the etiology of hydrocephalus and congenital hydrocephalus. The age of the patients was 50 ± 18.2 (18–85) years. The magnetic resonance images of patients were evaluated for the size of the ventricles, condition of convexital and basal subarachnoid spaces, obstruction of the CSF pathways, and changes in the position of the premamillary membrane, septum pellucidum, the roof of the 3rd ventricle and the tonsils of the cerebellum, the size of the sella turcica, the angle of the corpus callosum. The frequency of each of these parameters is statistically estimated for each form of idiopathic hydrocephalus.

Results

Results. Aqueduct stenosis has become the most frequent form of idiopathic hydrocephalus. Hydrocephalus in obstruction of the foramen of Monroe, aqueduct, foramen of Magendie, and cisterns of the posterior cranial fossa was significantly more characteristic of young people (p <0.05). Hydrocephalus with obstruction of convexital CSF spaces can be called hydrocephalus of the elderly (p <0.001). Hydrocephalus without verified signs of occlusion CSF pathways occurs equally in all age groups. The FOHR index was significantly more important, and only in case of cisternal obstruction. Enlargement one or both lateral ventricles and flattening of the roof of the 3rd ventricle is characterized for Monro’s foramen obstruction (p <0.001). The membrane at the outlet of the 4th ventricle and the absence of the “flow void” was typically only for patients with obstruction of the foramen of Magendie (p <0.001). Ventral dislocation of the premamillary membrane was characteristic of obstruction of the cerebral aqueduct, the foramen of Magendie, and cisterns of the posterior cranial fossa. Compression of the convexital CSF spaces occurred in case of obstruction of the aqueduct, the foramen of Magendie, but CSF spaces of the posterior cranial fossa – only with obstruction of the foramen of Magendie. Dilation of the 4th ventricle was significantly associated with obstruction of the foramen of Magendie and cisterns of the posterior cranial fossa (p <0.05). DESH symptom was significantly associated with obstruction of convexital CSF spaces (p <0.001). Additional membranes in the cisterns of the posterior fossa were found only in cases of cisternal obstruction (p <0.001). Cerebellar tonsils herniation was observed with obstruction of the foramen of Monroe, cerebral aqueduct, and foramina of Magendie.

Conclusion

Conclusion. Because of statistical analysis, general signs found in all types of hydrocephalus, and private ones, characterizing only specific signs of the type of the disease, both were found. The classification is logical and justified, it is well applicable in neurosurgical and radiological practice. It allows rational planning of diagnostic evaluation and treatment of patients. A modern magnetic resonance imaging protocol should include T2 scans (with “flow void”) and FIESTA/CISS scans in the required planes, axial FLAIR scans.

гидроцефалияидиопатическая гидроцефалия взрослыхклассификация гидроцефалииокклюзионная гидроцефалияобструктивная гидроцефалияотверстие Монроводопровод мозгаотверстие Мажандинормотензивная гидроцефалияарахноидальная цистернаэндоскопическая тривентрикулостомиявентрикулоперитонеальное шунтированиеhydrocephalusidiopathic adult hydrocephalusclassification of hydrocephalusocclusive hydrocephalusobstructive hydrocephalusforamen of Monroeaqueduct of brainforamen of Magendienormal pressure hydrocephalusarachnoid cisternendoscopic third ventriculostomyventriculoperitoneal shuntReferencesMori K., Shimada J., Kurisaka M. et al. Classification of hydrocephalus and outcome of treatment. Brain Dev 1995;17(5):338–48. DOI: 10.1016/0387-7604(95)00070-rMori K., Shimada J., Kurisaka M. et al. Classification of hydrocephalus and outcome of treatment. Brain Dev 1995;17(5):338–48. DOI: 10.1016/0387-7604(95)00070-rRekate H.L. The definition and classification of hydrocephalus: a personal recommendation to stimulate debate. Cerebrospinal Fluid Res 2008;5:2. DOI: 10.1186/1743-8454-5-2Rekate H.L. The definition and classification of hydrocephalus: a personal recommendation to stimulate debate. Cerebrospinal Fluid Res 2008;5:2. DOI: 10.1186/1743-8454-5-2Dandy W.E. Experimental hydrocephalus. Ann Surg 1919;70(2):129–42. DOI: 10.1097/00000658-191908000-00001Dandy W.E. Experimental hydrocephalus. Ann Surg 1919;70(2):129–42. DOI: 10.1097/00000658-191908000-00001Ransohoff J., Shulman K., Fishman R.A. Hydrocephalus: a review of etiology and treatment. J Pediatr 1960;56:499–511. DOI: 10.1016/s0022-3476(60)80193-xRansohoff J., Shulman K., Fishman R.A. Hydrocephalus: a review of etiology and treatment. J Pediatr 1960;56:499–511. DOI: 10.1016/s0022-3476(60)80193-xLi J., McAllister J.P. 2nd, Shen Y. et al. Communicating hydrocephalus in adult rats with kaolin obstruction of the basal cisterns or the cortical subarachnoid space. Exp Neurol 2008;211(2):351–61. DOI: 10.1016/j.expneurol.2007.12.030Li J., McAllister J.P. 2nd, Shen Y. et al. Communicating hydrocephalus in adult rats with kaolin obstruction of the basal cisterns or the cortical subarachnoid space. Exp Neurol 2008;211(2):351–61. DOI: 10.1016/j.expneurol.2007.12.030Aleman J., Jokura H., Higano S. et al. Value of constructive interference in steady-state three-dimensional, Fourier transformation magnetic resonance imaging for the neuroendoscopic treatment of hydrocephalus and intracranial cysts. Neurosurgery 2001;48(6):1291–5; discussion 1295–6. DOI: 10.1097/00006123-200106000-00021Aleman J., Jokura H., Higano S. et al. Value of constructive interference in steady-state three-dimensional, Fourier transformation magnetic resonance imaging for the neuroendoscopic treatment of hydrocephalus and intracranial cysts. Neurosurgery 2001;48(6):1291–5; discussion 1295–6. DOI: 10.1097/00006123-200106000-00021Greitz D. Radiological assessment of hydrocephalus: new theories and implications for therapy. Neurosurg Rev 2004;27(3):145–65; discussion 166–7. DOI: 10.1007/s10143-004-0326-9Greitz D. Radiological assessment of hydrocephalus: new theories and implications for therapy. Neurosurg Rev 2004;27(3):145–65; discussion 166–7. DOI: 10.1007/s10143-004-0326-9Laitt R.D., Mallucci C.L., Jaspan T. et al. Constructive interference in steady-state 3D Fourier-transform MRI in the management of hydrocephalus and third ventriculostomy. Neuroradiology 1999;41(2):117–23. DOI: 10.1007/s002340050715Laitt R.D., Mallucci C.L., Jaspan T. et al. Constructive interference in steady-state 3D Fourier-transform MRI in the management of hydrocephalus and third ventriculostomy. Neuroradiology 1999;41(2):117–23. DOI: 10.1007/s002340050715Dlouhy B.J., Capuano A.W., Madhavan K. et al. Preoperative third ventricular bowing as a predictor of endoscopic third ventriculostomy success. J Neurosurg Pediatr 2012;9(2):182–90. DOI: 10.3171/2011.11.PEDS11495Dlouhy B.J., Capuano A.W., Madhavan K. et al. Preoperative third ventricular bowing as a predictor of endoscopic third ventriculostomy success. J Neurosurg Pediatr 2012;9(2):182–90. DOI: 10.3171/2011.11.PEDS11495Kehler U., Gliemroth J. Extraventricular intracisternal obstructive hydrocephalus – a hypothesis to explain successful 3rd ventriculostomy in communicating hydrocephalus. Pediatr Neurosurg 2003;38(2):98–101. DOI: 10.1159/000068053Kehler U., Gliemroth J. Extraventricular intracisternal obstructive hydrocephalus – a hypothesis to explain successful 3rd ventriculostomy in communicating hydrocephalus. Pediatr Neurosurg 2003;38(2):98–101. DOI: 10.1159/000068053Dinçer A., Kohan S., Ozek M.M. Is all “communicating” hydrocephalus really communicating? Prospective study on the value of 3D-constructive interference in steady state sequence at 3T. AJNR Am J Neuroradiol 2009;30(10):1898–906. DOI: 10.3174/ajnr.A1726Dinçer A., Kohan S., Ozek M.M. Is all “communicating” hydrocephalus really communicating? Prospective study on the value of 3D-constructive interference in steady state sequence at 3T. AJNR Am J Neuroradiol 2009;30(10):1898–906. DOI: 10.3174/ajnr.A1726Kitagaki H., Mori E., Ishii K. et al. CSF spaces in idiopathic normal pressure hydrocephalus: morphology and volumetry. AJNR Am J Neuroradiol 1998;19(7):1277–84.Kitagaki H., Mori E., Ishii K. et al. CSF spaces in idiopathic normal pressure hydrocephalus: morphology and volumetry. AJNR Am J Neuroradiol 1998;19(7):1277–84.Hashimoto M., Ishikawa M., Mori E. et al. Diagnosis of idiopathic normal pressure hydrocephalus is supported by MRI-based scheme: a prospective cohort study. Cerebrospinal Fluid Res 2010;7:18. DOI: 10.1186/1743-8454-7-18Hashimoto M., Ishikawa M., Mori E. et al. Diagnosis of idiopathic normal pressure hydrocephalus is supported by MRI-based scheme: a prospective cohort study. Cerebrospinal Fluid Res 2010;7:18. DOI: 10.1186/1743-8454-7-18Mori E., Ishikawa M., Kato T. et al. Guidelines for management of idiopathic normal pressure hydrocephalus: second edition. Neurol Med Chir (Tokyo) 2012;52(11):775–809. DOI: 10.2176/ nmc.52.775Mori E., Ishikawa M., Kato T. et al. Guidelines for management of idiopathic normal pressure hydrocephalus: second edition. Neurol Med Chir (Tokyo) 2012;52(11):775–809. DOI: 10.2176/ nmc.52.775O’Hayon B.B., Drake J.M., Ossip M.G. et al. Frontal and occipital horn ratio: a linear estimate of ventricular size for multiple imaging modalities in pediatric hydrocephalus. Pediatr Neurosurg 1998;29(5):245–9. DOI: 10.1159/000028730O’Hayon B.B., Drake J.M., Ossip M.G. et al. Frontal and occipital horn ratio: a linear estimate of ventricular size for multiple imaging modalities in pediatric hydrocephalus. Pediatr Neurosurg 1998;29(5):245–9. DOI: 10.1159/000028730Bloch O., Auguste K.I., Manley G.T., Verkman A.S. Accelerated progression of kaolin-induced hydrocephalus in aquaporin-4deficient mice. J Cereb Blood Flow Metab 2006;26(12):1527–37. DOI: 10.1038/sj.jcbfm.9600306Bloch O., Auguste K.I., Manley G.T., Verkman A.S. Accelerated progression of kaolin-induced hydrocephalus in aquaporin-4deficient mice. J Cereb Blood Flow Metab 2006;26(12):1527–37. DOI: 10.1038/sj.jcbfm.9600306Pollay M. The function and structure of the cerebrospinal fluid outflow system. Cerebrospinal Fluid Res 2010;7:9. DOI: 10.1186/1743-8454-7-9Pollay M. The function and structure of the cerebrospinal fluid outflow system. Cerebrospinal Fluid Res 2010;7:9. DOI: 10.1186/1743-8454-7-9Relkin N., Marmarou A., Klinge P. et al. Diagnosing idiopathic normal-pressure hydrocephalus. Neurosurgery 2005;57(3 Suppl): S4–16; discussion ii–v. DOI: 10.1227/01.neu.0000168185.29659.c5Relkin N., Marmarou A., Klinge P. et al. Diagnosing idiopathic normal-pressure hydrocephalus. Neurosurgery 2005;57(3 Suppl): S4–16; discussion ii–v. DOI: 10.1227/01.neu.0000168185.29659.c5Bergsneider M., Miller C., Vespa P.M., Hu X. Surgical management of adult hudrocephalus. Neurosurgery 2008;62(Suppl 2):643–59; discussion 659–60. DOI: 10.1227/01.neu.0000316269.824667.f7Bergsneider M., Miller C., Vespa P.M., Hu X. Surgical management of adult hudrocephalus. Neurosurgery 2008;62(Suppl 2):643–59; discussion 659–60. DOI: 10.1227/01.neu.0000316269.824667.f7Ucar M., Guryildirim M., Tokgoz N. et al. Evaluation of aqueductal patency in patients with hydrocephalus: threedimensional high-sampling-efficiency technique (SPACE) versus two-dimensional turbo spin echo at 3 Tesla. Korean J Radiol 2014;15(6):827–35. DOI: 10.3348/kjr.2014.15.6.827Ucar M., Guryildirim M., Tokgoz N. et al. Evaluation of aqueductal patency in patients with hydrocephalus: threedimensional high-sampling-efficiency technique (SPACE) versus two-dimensional turbo spin echo at 3 Tesla. Korean J Radiol 2014;15(6):827–35. DOI: 10.3348/kjr.2014.15.6.827Luetmer P.H., Huston J., Friedman J.A. et al. Measurement of cerebrospinal fluid flow at the cerebral aqueduct by use of phasecontrast magnetic resonance imaging: technique validation and utility in diagnosing idiopathic normal pressure hydrocephalus. Neurosurgery 2002;50(3):534–43; discussion 543–4. DOI: 10.1097/00006123-200203000-00020Luetmer P.H., Huston J., Friedman J.A. et al. Measurement of cerebrospinal fluid flow at the cerebral aqueduct by use of phasecontrast magnetic resonance imaging: technique validation and utility in diagnosing idiopathic normal pressure hydrocephalus. Neurosurgery 2002;50(3):534–43; discussion 543–4. DOI: 10.1097/00006123-200203000-00020Bradley W.G. Jr., Scalzo D., Queralt J. et al. Normal-pressure hydrocephalus: evaluation with cerebrospinal fluid flow measurements at MR imaging. Radiology 1996;198(2):523–9. DOI: 10.1148/radiology.198.2.8596861Bradley W.G. Jr., Scalzo D., Queralt J. et al. Normal-pressure hydrocephalus: evaluation with cerebrospinal fluid flow measurements at MR imaging. Radiology 1996;198(2):523–9. DOI: 10.1148/radiology.198.2.8596861Yamada S., Miyazaki M., Kanazawa H. et al. Visualization of cerebrospinal fluid movement with spin labeling at MR imaging: preliminary results in normal and pathophysiologic conditions. Radiology 2008;249(2):644–52. DOI: 10.1148/radiol.2492071985Yamada S., Miyazaki M., Kanazawa H. et al. Visualization of cerebrospinal fluid movement with spin labeling at MR imaging: preliminary results in normal and pathophysiologic conditions. Radiology 2008;249(2):644–52. DOI: 10.1148/radiol.2492071985

The authors declare that there are no conflicts of interest present.