neurosurgeryНейрохирургияRussian journal of neurosurgery1683-32952587-7569Издательский дом "МедИНК"10.17650/1683-3295-2022-24-2-113-121neurosurgery-1204Research ArticleОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫLITERATURE REVIEWОценка церебрального коллатерального статуса по данным компьютерно-томографической ангиографии при ишемическом инсульте: обзор методов ручной и автоматизированной оценкиEvaluation of cerebral collateral status using computed tomography angiography in ischemic stroke: review of manual and automated methodshttps://orcid.org/0000-0002-5538-1109ДолотоваД. Д.DolotovaD. D.

Дарья Дмитриевна Долотова

117997, Москва, ул. Островитянова, 1;

127473, Москва, 3‑й Самотечный пер., 1, стр. 1

Ostrovitianov St., Moscow, 117997;

Bld. 1, 3rd Samotechnyy lane, Moscow, 127473

dolotova@multivox.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4678-060XБлагосклоноваЕ. Р.BlagosklonovaE. R.

127473, Москва, 3‑й Самотечный пер., 1, стр. 1

Bld. 1, 3rd Samotechnyy lane, Moscow, 127473

https://orcid.org/0000-0001-6824-4114РамазановГ. Р.RamazanovG. R.

129090, Москва, Большая Сухаревская пл., 3

3 Bolshaya Sukharevskaya Sq., Moscow, 129090

https://orcid.org/0000-0003-4278-2285АрхиповИ. В.ArkhipovI. V.

127473, Москва, 3‑й Самотечный пер., 1, стр. 1;

119234 Москва, ул. Ленинские горы, 1, стр. 2

Bld. 1, 3rd Samotechnyy lane, Moscow, 127473;

Bld. 2, 1 Leninskie gory Str., Moscow, 119234

https://orcid.org/0000-0003-3292-8789ПетриковС. С.PetrikovS. S.

129090, Москва, Большая Сухаревская пл., 3

3 Bolshaya Sukharevskaya Sq., Moscow, 129090

https://orcid.org/0000-0002-7838-584XГавриловА. В.GavrilovA. V.

127473, Москва, 3‑й Самотечный пер., 1, стр. 1;

119234 Москва, ул. Ленинские горы, 1, стр. 2

Bld. 1, 3rd Samotechnyy lane, Moscow, 127473;

Bld. 2, 1 Leninskie gory Str., Moscow, 119234

ОСП «Научно-исследовательский клинический институт педиатрии им. акад. Ю.Е. Вельтищева», ФГАОУ ВО «Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н. И. Пирогова» Минздрава России; ООО «Гаммамед-Софт»РоссияVeltischev Research and Clinical Institute for Pediatrics, Pirogov Russian National Research Medical University (Pirogov Medical University); Gammamed-SoftRussian FederationООО «Гаммамед-Софт»РоссияGammamed-SoftRussian FederationГБУЗ «Научно-исследовательский институт скорой помощи им. Н. В. Склифосовского Департамента здравоохранения г. Москвы»РоссияN.V. Sklifosovsky Research Institute for Emergency Medicine, Moscow Healthcare DepartmentRussian FederationООО «Гаммамед-Софт»; НИИ ядерной физики им. Д. В. Скобельцына, ФГБОУ ВО «Московский государственный университет им. М. В. Ломоносова»РоссияGammamed-Soft; Skobeltsyn Institute of Nuclear Physics, Lomonosov Moscow State UniversityRussian Federation202213062022242113121Copyright © Долотова Д.Д., Благосклонова Е.Р., Рамазанов Г.Р., Архипов И.В., Петриков С.С., Гаврилов А.В., 20222022Долотова Д.Д., Благосклонова Е.Р., Рамазанов Г.Р., Архипов И.В., Петриков С.С., Гаврилов А.В.Dolotova D.D., Blagosklonova E.R., Ramazanov G.R., Arkhipov I.V., Petrikov S.S., Gavrilov A.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.therjn.com/jour/article/view/1204

При ишемическом инсульте состояние церебрального коллатерального кровотока – один из ключевых факторов, определяющих исход заболевания. Дигитальную субтракционную ангиографию принято считать «золотым стандартом» оценки церебрального коллатерального кровотока. Однако компьютерно-томографическая ангиография – наиболее распространенный метод, характеризующийся высокой степенью согласованности с дигитальной субтракционной ангиографией. В настоящее время представлено несколько шкал визуальной оценки степени развитости церебрального коллатерального кровотока на изображениях компьютерно-томографической ангиографии. Шкалы описывают как бассейн инсульт-связанной церебральной артерии в целом, так и подробно отдельные характеризующие его различные области. Неоднократно показана связь балльной оценки с тяжестью неврологического дефицита, а также объемом церебральной ишемии. Однако единого мнения о наиболее надежном методе описания церебрального коллатерального статуса до сих пор не сложилось. Применение современных методов обработки медицинских изображений и искусственного интеллекта позволило сделать значительный шаг в сторону автоматизации оценки коллатерального статуса, несомненные преимущества которой – высокая скорость вычисления и неподверженность субъективному мнению. Несмотря на то, что исследования в данном направлении немногочисленны, внедрение автоматизированных решений в практику уже показало свою эффективность. В рамках данного обзора рассмотрены шкалы для ручной оценки церебрального коллатерального статуса, приведены показатели их надежности, а также описаны современные направления решения задач автоматизированной оценки состояния коллатералей при ишемическом инсульте.

In ischemic stroke, the condition of cerebral collateral circulation is one of the key factors determining the outcome. Digital subtraction angiography is considered the gold standard of evaluation of cerebral collateral circulation. However, computed tomography angiography is the most widely used method characterized by high level of conformity with subtraction angiography. Currently, several scales of visual evaluation of collateral circulation development in images obtained by computed tomography angiography are used. The scales describe the territory of stroke-associated cerebral artery, as well as details of various areas of the territory. The association between the score and severity of neurological deficit and volume of cerebral ischemia was demonstrated in numerous studies. However, consensus on the most reliable method of description of cerebral collateral status has not been reached. Use of modern methods of processing of medical images and artificial intelligence allowed to make a significant step towards automatization of collateral status evaluation with such benefits as high processing speed and resistance to subjective opinion. Despite low number of studies on this subject, implementation of automated solutions has already showed its effectiveness. In this review, scales for manual evaluation of cerebral collateral status are considered, their reliability is described, and current approaches to automated evaluation of collateral circulation in ischemic stroke are presented.

церебральный коллатеральный статусишемический инсульткомпьютерно-томографическая ангиографиялептоменингеальные артерииискусственный интеллектcerebral collateral statusischemic strokecomputed tomography angiographyleptomeningeal arteriesartificial intelligenceРабота выполнена при поддержке гранта РФФИ №18-29-26007 (мк).The study was supported by the grant from the Russian Foundation of Basic Research № 18-29-26007 (мк).ReferencesПирадов М.А., Максимова М.Ю., Танашян М.М. Инсульт. Пошаговая инструкция. М.: ГЭОТАР-Медиа, 2019. 272 с.Piradov M.A., Maksimova M.Yu., Tanashyan M.M. Stroke. Step-by-step guidelines. Moscow: GEOTAR-Media, 2019. 272 p. (In Russ.).Virani S.S., Alonso A., Aparicio H.J. et al. Heart Disease and Stroke Statistics-2021 Update: a report from the American Heart Association. 2021; 143(8):e254–743. DOI:10.1161/CIR.0000000000000950.Virani S.S., Alonso A., Aparicio H.J. et al. Heart Disease and Stroke Statistics-2021 Update: a report from the American Heart Association. 2021; 143(8):e254–743. DOI:10.1161/CIR.0000000000000950.Национальная ассоциация по борьбе с инсультом, Всероссийское общество неврологов, Ассоциация нейрохирургов России и др. Клинические рекомендации по ведению больных с ишемическим инсультом и транзиторными ишемическими атаками. 2017. 92 с.National Association for Stroke Prevention, All-Russian Society of Neurologists, Association of Neurosurgeons of Russia et al. Clinical guidelines on management of patients with ischemic stroke and transient ischemic attacks, 2017. 92 p. (In Russ.).Ассоциация нейрохирургов России, Савелло А.В., Вознюк И.А. и др. Клинические рекомендации. Внутрисосудистое лечение ишемического инсульта в острейшем периоде. Клинические рекомендации. СПб., 2015. 36 с.Association of Neurosurgeons of Russia, Savello A.V., Voznyuk I.A. et al. Intravascular treatment of ischemic stroke in the acute period. Clinical Guidelines. Saint Petersburg, 2015. 36 p. (In Russ.).Powers W.J., Rabinstein A.A., Ackerson T. et al. Guidelines for the Early Management of Patients with Acute Ischemic Stroke: 2019 Update to the 2018 Guidelines for the Early Management of Acute Ischemic Stroke: a Guideline for Healthcare Professionals from the American Heart Association/American Stroke Association. Stroke 2019;50(12):e344–418. DOI: 10.1161/STR.0000000000000211.Powers W.J., Rabinstein A.A., Ackerson T. et al. Guidelines for the Early Management of Patients with Acute Ischemic Stroke: 2019 Update to the 2018 Guidelines for the Early Management of Acute Ischemic Stroke: a Guideline for Healthcare Professionals from the American Heart Association/American Stroke Association. Stroke 2019;50(12):e344–418. DOI: 10.1161/STR.0000000000000211.Liu L., Ding J., Leng X. et al. Guidelines for evaluation and management of cerebral collateral circulation in ischaemic stroke 2017. Stroke Vasc Neurol 2018;3(3):117–30. DOI: 10.1136/svn-2017-000135.Liu L., Ding J., Leng X. et al. Guidelines for evaluation and management of cerebral collateral circulation in ischaemic stroke 2017. Stroke Vasc Neurol 2018;3(3):117–30. DOI: 10.1136/svn-2017-000135.Tan I.Y.L., Demchuk A.M., Hopyan J. et al. CT angiography clot burden score and collateral score: correlation with clinical and radiologic outcomes in acute middle cerebral artery infarct. Am J Neuroradiol 2009;30(3):525–31. DOI: 10.3174/ajnr.A1408.Tan I.Y.L., Demchuk A.M., Hopyan J. et al. CT angiography clot burden score and collateral score: correlation with clinical and radiologic outcomes in acute middle cerebral artery infarct. Am J Neuroradiol 2009;30(3):525–31. DOI: 10.3174/ajnr.A1408.Schramm P., Schellinger P.D., Fiebach J.B. et al. Comparison of CT and CT Angiography Source Images with Diffusion-Weighted Imaging in patients with acute stroke within 6 hours after onset. Stroke 2002;33:2426–32. DOI: 10.1161/01.STR.0000032244.03134.37.Schramm P., Schellinger P.D., Fiebach J.B. et al. Comparison of CT and CT Angiography Source Images with Diffusion-Weighted Imaging in patients with acute stroke within 6 hours after onset. Stroke 2002;33:2426–32. DOI: 10.1161/01.STR.0000032244.03134.37.Tan J.C., Dillon W.P., Liu S. et al. Systematic comparison of perfusion-CT and CT-angiography in acute stroke patients. Ann Neurol 2007;61(6):533–43. DOI: 10.1002/ana.21130.Tan J.C., Dillon W.P., Liu S. et al. Systematic comparison of perfusion-CT and CT-angiography in acute stroke patients. Ann Neurol 2007;61(6):533–43. DOI: 10.1002/ana.21130.Knauth M., Kummer V., Jansen O., Ha S. Potential of CT angiography in acute ischemic stroke. Am J Neuroradiol 1997;18:1001–10.Knauth M., Kummer V., Jansen O., Ha S. Potential of CT angiography in acute ischemic stroke. Am J Neuroradiol 1997;18:1001–10.Wildermuth S., Knauth M., Brandt T. et al. Role of CT angiography in patient selection for thrombolytic therapy in acute hemispheric stroke. Stroke 1998;29(5): 935–8. DOI: 10.1161/01.str.29.5.935.Wildermuth S., Knauth M., Brandt T. et al. Role of CT angiography in patient selection for thrombolytic therapy in acute hemispheric stroke. Stroke 1998;29(5): 935–8. DOI: 10.1161/01.str.29.5.935.Miteff F., Levi C.R., Bateman G.A. et al. The independent predictive utility of computed tomography angiographic collateral status in acute ischaemic stroke. Brain 2009;132(8):2231–8. DOI: 10.1093/brain/awp155.Miteff F., Levi C.R., Bateman G.A. et al. The independent predictive utility of computed tomography angiographic collateral status in acute ischaemic stroke. Brain 2009;132(8):2231–8. DOI: 10.1093/brain/awp155.Kim J.J., Fischbein N.J., Lu Y. et al. Regional angiographic grading system for collateral flow: correlation with cerebral infarction in patients with middle cerebral artery occlusion. Stroke 2004;35(6):1340–4. DOI: 10.1161/01.STR.0000126043.83777.3a.Kim J.J., Fischbein N.J., Lu Y. et al. Regional angiographic grading system for collateral flow: correlation with cerebral infarction in patients with middle cerebral artery occlusion. Stroke 2004;35(6):1340–4. DOI: 10.1161/01.STR.0000126043.83777.3a.Rosenthal E.S., Schwamm L.H., Roccatagliata L. et al. Role of recanalization in acute stroke outcome: rationale for a CT angiogram-based “benefit of recanalization” model. Am J Neuroradiol 2008;29(8):1471–5. DOI: 10.3174/ajnr.A1153.Rosenthal E.S., Schwamm L.H., Roccatagliata L. et al. Role of recanalization in acute stroke outcome: rationale for a CT angiogram-based “benefit of recanalization” model. Am J Neuroradiol 2008;29(8):1471–5. DOI: 10.3174/ajnr.A1153.Maas M.B., Lev M.H., Ay H. et al. Collateral vessels on CTA predict outcome in acute ischemic stroke. Stroke 2009;40(9):3001–5. DOI: 10.1161/STROKEAHA.109.552513.Collateral.Maas M.B., Lev M.H., Ay H. et al. Collateral vessels on CTA predict outcome in acute ischemic stroke. Stroke 2009;40(9):3001–5. DOI: 10.1161/STROKEAHA.109.552513.Collateral.Menon B.K., Smith E.E., Modi J. et al. Regional leptomeningeal score on CT angiography predicts clinical and imaging outcomes in patients with acute anterior circulation occlusions. Am J Neuroradiol 2011;32(9):1640–5. DOI: 10.3174/ajnr.A2564.Menon B.K., Smith E.E., Modi J. et al. Regional leptomeningeal score on CT angiography predicts clinical and imaging outcomes in patients with acute anterior circulation occlusions. Am J Neuroradiol 2011;32(9):1640–5. DOI: 10.3174/ajnr.A2564.Raymond S.B., Schaefer P.W. Imaging brain collaterals: quantification, scoring, and potential significance. Top Magn Reson Imaging 2017;26(2):67–75. DOI: 10.1097/RMR.0000000000000123.Raymond S.B., Schaefer P.W. Imaging brain collaterals: quantification, scoring, and potential significance. Top Magn Reson Imaging 2017;26(2):67–75. DOI: 10.1097/RMR.0000000000000123.Seker F., Potreck A., Mohlenbruch M. et al. Comparison of four different collateral scores in acute ischemic stroke by CT angiography. J Neurointerv Surg 2016;8(11):1116–8. DOI: 10.1136/neurintsurg-2015-012101.Seker F., Potreck A., Mohlenbruch M. et al. Comparison of four different collateral scores in acute ischemic stroke by CT angiography. J Neurointerv Surg 2016;8(11):1116–8. DOI: 10.1136/neurintsurg-2015-012101.Yeo L.L.L., Paliwal P., Teoh H.L. et al. Assessment of intracranial collaterals on CT angiography in anterior circulation acute ischemic stroke. Am J Neuroradiol 2015;36(2):289–94. DOI: 10.3174/ajnr.A4117.Yeo L.L.L., Paliwal P., Teoh H.L. et al. Assessment of intracranial collaterals on CT angiography in anterior circulation acute ischemic stroke. Am J Neuroradiol 2015;36(2):289–94. DOI: 10.3174/ajnr.A4117.Su J., Wolff L., van Es A.C.G.M. et al. Automatic Collateral Scoring From 3D CTA Images. IEEE Trans Med Imaging 2020;39(6):2190–200. DOI: 10.1109/TMI.2020.2966921Su J., Wolff L., van Es A.C.G.M. et al. Automatic Collateral Scoring From 3D CTA Images. IEEE Trans Med Imaging 2020;39(6):2190–200. DOI: 10.1109/TMI.2020.2966921Молохоев Е.Б., Закарян Н.В., Шелеско А.А. и др. Результаты эндоваскулярного лечения ишемического инсульта в зависимости от степени коллатерального кровотока головного мозга. В кн.: XXV Всероссийский съезд сердечно-сосудистых хирургов. 2019.Molokhoev E.B., Zakaryan N.V., Shelesko A.A. et al. Results of endovascular treatment of ischemic stroke depending on the level of cerebral collateral circulation. In: XXV All-Russian Congress of Cardiovascular Surgeons, 2019. (In Russ.).Zaidat O.O., Yoo A.J., Khatri P. et al. Recommendations on angiographic revascularization grading standards for acute ischemic stroke: a consensus statement. Stroke 2013;44(9):2650–63. DOI: 10.1161/STROKEAHA.113.001972.Zaidat O.O., Yoo A.J., Khatri P. et al. Recommendations on angiographic revascularization grading standards for acute ischemic stroke: a consensus statement. Stroke 2013;44(9):2650–63. DOI: 10.1161/STROKEAHA.113.001972.Grunwald I.Q., Kulikovski J., Reith W. Collateral automation for triage in stroke: evaluating automated scoring of collaterals in acute stroke on computed tomography scans. Cerebrovasc Dis 2019;47(56)–:217–22. DOI: 10.1159/000500076.Grunwald I.Q., Kulikovski J., Reith W. Collateral automation for triage in stroke: evaluating automated scoring of collaterals in acute stroke on computed tomography scans. Cerebrovasc Dis 2019;47(56)–:217–22. DOI: 10.1159/000500076.Pfaff J., Seker F., Nagel S. et al. Evaluation of intracranial collaterals by a fully automated computer based algorithm compared to human readers. Eur Stroke J 2018;3(1 Suppl):77–8.Pfaff J., Seker F., Nagel S. et al. Evaluation of intracranial collaterals by a fully automated computer based algorithm compared to human readers. Eur Stroke J 2018;3(1 Suppl):77–8.Soun J.E., Chow D.S., Nagamine M. et al. Artificial intelligence and acute stroke imaging. Am J Neuroradiol 2021;42(1):2–11. DOI: 10.3174/ajnr.A6883.Soun J.E., Chow D.S., Nagamine M. et al. Artificial intelligence and acute stroke imaging. Am J Neuroradiol 2021;42(1):2–11. DOI: 10.3174/ajnr.A6883.Boers AMM, Barros RS, Jansen IGH. et al. Quantitative collateral grading on CT angiography in patients with acute ischemic stroke. In: Molecular Imaging, Reconstruction and Analysis of Moving Body Organs, and Stroke Imaging and Treatment: 5th International Workshop, CMMI 2017 2nd International Workshop, RAMBO 2017 and 1st International Workshop, SWITCH 2017 Held in Conjunction with MICCAI 2017, Proceedings. 2017;10555:176–84. DOI: 10.1007/978-3-319-67564-0_18.Boers AMM, Barros RS, Jansen IGH. et al. Quantitative collateral grading on CT angiography in patients with acute ischemic stroke. In: Molecular Imaging, Reconstruction and Analysis of Moving Body Organs, and Stroke Imaging and Treatment: 5th International Workshop, CMMI 2017 2nd International Workshop, RAMBO 2017 and 1st International Workshop, SWITCH 2017 Held in Conjunction with MICCAI 2017, Proceedings. 2017;10555:176–84. DOI: 10.1007/978-3-319-67564-0_18.Boers A.M.M., Barros R.S., Jansen I.G.H. et al. Value of quantitative collateral scoring on CT angiography in patients with acute ischemic stroke. Am J Neuroradiol. 2018;39(6):1074–82. DOI: 10.3174/ajnr.A5623.Boers A.M.M., Barros R.S., Jansen I.G.H. et al. Value of quantitative collateral scoring on CT angiography in patients with acute ischemic stroke. Am J Neuroradiol. 2018;39(6):1074–82. DOI: 10.3174/ajnr.A5623.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.