neurosurgeryНейрохирургияRussian journal of neurosurgery1683-32952587-7569Издательский дом "МедИНК"10.17650/1683-3295-2021-24-1-56-68neurosurgery-1172Research ArticleОРИГИНАЛЬНАЯ РАБОТАORIGINAL REPORTТранскраниальное дуплексное сканирование в оценке исхода микрохирургического лечения пациентов с разрывами церебральных аневризмTranscranial duplex sonography in assessing microsurgical treatment outcome for patients with ruptured cerebral artery aneurysmshttps://orcid.org/0000-0002-9669-9164ХамидоваЛ. Т.HamidovaL. T.

Россия, 129090 Москва, Большая Сухаревская пл., 3

3 Bolshaya Sukharevskaya Sq., Moscow 129090, Russia

https://orcid.org/0000-0003-2713-3498ЕвграфовП. Г.EvgrafovP. G.

Павел Геннадьевич Евграфов

Россия, 129090 Москва, Большая Сухаревская пл., 3

Pavel Gennadevich Evgrafov

3 Bolshaya Sukharevskaya Sq., Moscow 129090, Russia

gembov@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0001-6973-4430РыбалкоН. В.RybalkoN. V.

Россия, 129090 Москва, Большая Сухаревская пл., 3

3 Bolshaya Sukharevskaya Sq., Moscow 129090, Russia

https://orcid.org/0000-0001-8975-7875ШетоваИ. М.ShetovaI. M.

Россия, 127473 Москва, ул. Делегатская, 20, стр. 1

Bld. 1, 20 Delegatskaya St., Moscow 127473, Russia

https://orcid.org/0000-0003-3292-8789ПетриковС. С.PetrikovS. S.

Россия, 129090 Москва, Большая Сухаревская пл., 3

3 Bolshaya Sukharevskaya Sq., Moscow 129090, Russia

https://orcid.org/0000-0001-7206-8926КрыловВ. В.KrylovV. V.

Россия, 127473 Москва, ул. Делегатская, 20, стр. 1

Bld. 1, 20 Delegatskaya St., Moscow 127473, Russia

ГБУЗ «Научно-исследовательский институт скорой помощи им. Н. В. Склифосовского Департамента здравоохранения г. Москвы»РоссияN.V. Sklifosovsky Research Institute for Emergency Medicine, Moscow Healthcare DepartmentRussian FederationФГБОУ ВО «Московский государственный медико-стоматологический университет им. А. И. Евдокимова» Минздрава РоссииРоссияA.I. Evdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry, Ministry of Health of RussiaRussian Federation20222704202224156‑68Copyright © Хамидова Л.Т., Евграфов П.Г., Рыбалко Н.В., Шетова И.М., Петриков С.С., Крылов В.В., 20222022Хамидова Л.Т., Евграфов П.Г., Рыбалко Н.В., Шетова И.М., Петриков С.С., Крылов В.В.Hamidova L.T., Evgrafov P.G., Rybalko N.V., Shetova I.M., Petrikov S.S., Krylov V.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.therjn.com/jour/article/view/1172

Цель исследования – определить роль ультразвуковых параметров церебрального кровотока в прогнозировании риска неблагоприятного исхода у больных с нетравматическим субарахноидальным кровоизлиянием.

Материалы и методы

Материалы и методы. В исследование ретроспективно включены 413 пациентов, поступивших в НИИ скорой помощи им. Н.В. Склифосовского в 2010–2020 гг. с диагнозом «аневризматическое нетравматическое субарахноидальное кровоизлияние», из них мужчин – 201 (48,7 %), женщин – 212 (51,3 %). Средний возраст пациентов составил 51 ± 12 лет. Все пациенты оперированы открытым способом (клипирование аневризмы). Тяжесть состояния при поступлении и перед операцией оценивали по шкале Hunt–Hess. Транскраниальное дуплексное сканирование артерий головного мозга проводили всем пациентам при поступлении, перед операцией и ежедневно после операции (до 10 сут от момента разрыва аневризмы, всего 2612 исследований). Оценивали степень ангиоспазма по средней мозговой артерии и распространенность ангиоспазма в соответствии с описанной ранее классификацией, а также индекс Линдегаарда (K.F. Lindegaard). Всем пациентам проводили компьютерную томографию с оценкой интенсивности субарахноидального кровоизлияния по шкале Фишера (C.M. Fisher) и объема возникших после операции очагов ишемии в бассейне средней мозговой артерии. Исход заболевания оценивали по шкале исходов Глазго. Сформировано 2 группы пациентов в зависимости от исхода заболевания. Группа 1: неблагоприятный исход (1–3 балла по шкале исходов Глазго – смерть, вегетативное состояние или глубокая инвалидизация с необходимостью постоянного ухода). Группа 2: благоприятный исход (4–5 баллов – восстановление или умеренная инвалидизация). Для выявления факторов риска неблагоприятного исхода применен метод бинарной логистической регрессии. В отдаленном периоде после хирургического лечения 104 пациента (68 женщин и 36 мужчин) прошли обследование с использованием комплекса неврологических оценок: модифицированной шкалы Рэнкина, индекса Бартела, краткий опросник MMSE, госпитальная шкала тревоги и депрессии.

Результаты

Результаты. Благоприятный клинический исход (группа 2) зафиксировали у 221 (53,5 %), неблагоприятный (группа 1) – у 192 (46,5 %) пациентов. Выявлены следующие независимые факторы риска неблагоприятного исхода: наличие ангиоспазма по средней мозговой артерии до операции, выраженный или диффузный ангиоспазм. Суточный прирост линейной скорости кровотока по средней мозговой артерии – предиктор неблагоприятного исхода (по данным унивариантного анализа, составил 51,6 см/с). На основе полученных данных создана и представлена математическая модель прогноза неблагоприятного исхода у пациентов с нетравматическим субарахноидальным кровоизлиянием. Чувствительность модели составила 88,5 %, специфичность – 76,0 %. Увеличение линейной скорости кровотока на 58,7 см/с в течение суток ассоциировалось с увеличением степени инвалидности по модифицированной шкале Рэнкина на 1 балл. Показано, что ангиоспазм негативно влияет на когнитивные функции и способность к самообслуживанию в отдаленном периоде заболевания.

Заключение

Заключение. Продемонстрировано, что ультразвуковые признаки ангиоспазма – независимые предикторы как неблагоприятного исхода, так и ухудшения функциональных результатов лечения больных с нетравматическим субарахноидальным кровоизлиянием.

Study objective

Study objective. To determine the role of transcranial duplex sonography measurements in prognosing the risk of adverse outcome in patients with nontraumatic subarachnoid haemorrhage.

Materials and Methods

Materials and Methods. In 2010–2020 413 patients admitted to N. V. Sklifosovsky Research Institute for Emergency Medicine of Moscow Healthcare Department with aneurysmatic subarachnoid haemorrhage were enrolled into the study, including 201 males (48.7 %) and 212 females (51.3 %). Mean age was 51 ± 12 years. All patients were treated surgically (aneurysm clipping). Patients’ status on admission and before surgery was evaluated according to Hunt and Hess scoring system. Transcranial duplex sonography was conducted in all patients on admission, before surgical treatment and on a daily basis after aneurysm clipping (up to the 10th day after aneurysm rupture, 2,612 examinations in total). The degree of angiospasm in middle cerebral artery, Lindegaard ratio and the presence of diffuse angiospasm in all arteries of Willis circle were assessed according to a previously described classification system. Brain computed tomography scans were used to determine the extent of subarachnoid haemorrhage according to C. M. Fisher scale and volume of ischemic lesions in areas supplied by middle cerebral artery. Outcomes were rated according to Glasgow Outcome Scale. Study sample was divided into two groups according to outcome. Group 1: adverse outcome (Glasgow Outcome Scale 1–3). Group 2: favorable outcome (Glasgow Outcome Scale 4–5). Binary logistic regression was applied to reveal risk factors for adverse outcome. To define long-term treatment outcome 104 patients (68 females, 36 males) were examined using neurologic scoring systems: Modified Rankin Scale, Barthel Index, Mini-Mental State Exam, Hospital Anxiety and Depression Scale.

Results

Results. Favorable outcome (group 2) was ascertained in 221 (53.5 %), unfavorable outcome (group 1) – in 192 (46.5 %) patients. The following independent risk factors for unfavorable outcome were detected: angiospasm in middle cerebral artery before surgery, severe angiospasm in middle cerebral artery and diffuse angiospasm. According to univariate analysis, daily increase in middle cerebral artery peak systolic velocity by 51.6 cm / s was associated with adverse outcome either. Binary logistic regression model was able to predict unfavorable outcome with sensitivity 88.5 %, specificity 76.0 %. Daily increase in middle cerebral artery peak systolic velocity by 58.7 cm / s was associated with Modified Rankin Scale increase by 1 point. Angiospasm proved to be strongly connected with cognitive and self-care ability impairment on follow-up.

Conclusion

Conclusion. Ultrasonic signs of angiospasm in patients with aneurysmatic subarachnoid haemorrhage are independent predictors of adverse outcome and long-term results worsening.

субарахноидальное кровоизлияниеангиоспазмтранскраниальное дуплексное сканированиеиндекс Линдегаардаотдаленные результатыsubarachnoid hemorrhageangiospasmtranscranial duplex sonographyLindegaard ratiolong-term resultsReferencesMarshall S.A., Nyquist P., Ziai W.C. The role of transcranial Doppler ultrasonography in the diagnosis and management of vasospasm after aneurysmal subarachnoid hemorrhage. Neurosurg Clin N Am 2010;21(2):291–303. DOI: 10.1016/j.nec.2009.10.010.Marshall S.A., Nyquist P., Ziai W.C. The role of transcranial Doppler ultrasonography in the diagnosis and management of vasospasm after aneurysmal subarachnoid hemorrhage. Neurosurg Clin N Am 2010;21(2):291–303. DOI: 10.1016/j.nec.2009.10.010.Smith M. Intensive care management of patients with subarachnoid haemorrhage. Curr Opin Anaesthesiol 2007;20(5):400–7. DOI: 10.1097/aco.0b013e3282efa686.Smith M. Intensive care management of patients with subarachnoid haemorrhage. Curr Opin Anaesthesiol 2007;20(5):400–7. DOI: 10.1097/aco.0b013e3282efa686.Ecker A., Riewmanschneider P.A. Arteriographic demonstration of spasm of the intracranial arteries: With special reference to saccular arterial aneurisms. J Neurosurg 1951;8(6):600–67. DOI: 10.3171/jns.1951.8.6.0660.Ecker A., Riewmanschneider P.A. Arteriographic demonstration of spasm of the intracranial arteries: With special reference to saccular arterial aneurisms. J Neurosurg 1951;8(6):600–67. DOI: 10.3171/jns.1951.8.6.0660.Chou C.-H., Reed S.D., Allsbrook J.S. et al. Costs of vasospasm in patients with aneurysmal subarachnoid hemorrhage. Neurosurgery 2010;67(2):345–52. DOI: 10.1227/01.neu.0000371980.08391.71.Chou C.-H., Reed S.D., Allsbrook J.S. et al. Costs of vasospasm in patients with aneurysmal subarachnoid hemorrhage. Neurosurgery 2010;67(2):345–52. DOI: 10.1227/01.neu.0000371980.08391.71.Aaslid R., Huber P., Nornes H. Evaluation of cerebrovascular spasm with transcranial Doppler ultrasound. J Neurosurg 1984;60(1):37–41. DOI: 10.3171/jns.1984.60.1.0037.Aaslid R., Huber P., Nornes H. Evaluation of cerebrovascular spasm with transcranial Doppler ultrasound. J Neurosurg 1984;60(1):37–41. DOI: 10.3171/jns.1984.60.1.0037.Aaslid R., Markwalder T.M., Nornes H. Noninvasive transcranial Doppler ultrasound recording of flow velocity in basal cerebral arteries. J Neurosurg 1982;57(6):769–74. DOI: 10.3171/jns.1982.57.6.0769.Aaslid R., Markwalder T.M., Nornes H. Noninvasive transcranial Doppler ultrasound recording of flow velocity in basal cerebral arteries. J Neurosurg 1982;57(6):769–74. DOI: 10.3171/jns.1982.57.6.0769.Хирургия аневризм головного мозга. Под ред. В.В. Крылова. М.: Изд-во Т.А. Алексеева, 2011. Т. 1. с. 126–65.Surgery for cerebral aneurysms. Ed. by V.V. Krylov. Moscow: Izd-vo T.A. Alekseeva, 2011. V. 1. с. 126–65. (In Russ.).Куксова Н.С., Хамидова Л.Т., Трофимова Е.Ю. Оценка функционального состояния головного мозга при нетравматическом субарахноидальном кровоизлиянии. Часть I. Сосудистый спазм, ишемия мозга и электрическая активность. Нейрохирургия 2011;(3):34–42.Kuksova N.S., Khamidova L.T., Trofimova E.Yu. Estimation of brain functional state during nontraumatic subarachnoid hemorrhage. Part 1. Angiospasm, brain ischemia and electrical activity. Neirokhirurgiya = Russian Journal of Neurosurgery 2011;(3):34–42. (In Russ.).Lindegaard K.F., Nornes H., Bakke S.J. et al. Cerebral vasospasm after subarachnoid hemorrhage investigated by means of transcranial Doppler ultrasound. Acta Neurochir Suppl (Wien) 1988;42:81–4. DOI: 10.1007/978-3-7091-8975-7_16.Lindegaard K.F., Nornes H., Bakke S.J. et al. Cerebral vasospasm after subarachnoid hemorrhage investigated by means of transcranial Doppler ultrasound. Acta Neurochir Suppl (Wien) 1988;42:81–4. DOI: 10.1007/978-3-7091-8975-7_16.Li D.-D., Chang J.-Y., Zhou C.-X., Cui J.-B. Clinical diagnosis of cerebral vasospasm after subarachnoid hemorrhage by using transcranial Doppler sonography. Eur Rev Med Pharmacol Sci 2018;22(7):2029–35. DOI: 10.26355/eurrev_201804_14732.Li D.-D., Chang J.-Y., Zhou C.-X., Cui J.-B. Clinical diagnosis of cerebral vasospasm after subarachnoid hemorrhage by using transcranial Doppler sonography. Eur Rev Med Pharmacol Sci 2018;22(7):2029–35. DOI: 10.26355/eurrev_201804_14732.Aaslid R. Transcranial Doppler assessment of cerebral vasospasm. Eur J Ultrasound 2002;16(1–2):3–10. DOI: 10.1016/s0929-8266(02)00045-9.Aaslid R. Transcranial Doppler assessment of cerebral vasospasm. Eur J Ultrasound 2002;16(1–2):3–10. DOI: 10.1016/s0929-8266(02)00045-9.Findlay J.M., Nisar J., Darsaut T. Cerebral vasospasm: A review. Can J Neurol Sci 2016;43(1):15–32. DOI: 10.1017/cjn.2015.288.Findlay J.M., Nisar J., Darsaut T. Cerebral vasospasm: A review. Can J Neurol Sci 2016;43(1):15–32. DOI: 10.1017/cjn.2015.288.Wozniak M.A., Sloan M.A., Rothman M.I. et al. Detection of vasospasm by transcranial Doppler sonography. The challenges of the anterior and posterior cerebral arteries. J Neuroimaging 1996;6(2):87–93. DOI: 10.1111/jon19966287.Wozniak M.A., Sloan M.A., Rothman M.I. et al. Detection of vasospasm by transcranial Doppler sonography. The challenges of the anterior and posterior cerebral arteries. J Neuroimaging 1996;6(2):87–93. DOI: 10.1111/jon19966287.Mastantuono J.-M., Combescure Ch., Elia N. et al. Transcranial Doppler in the diagnosis of cerebral vasospasm: An updated meta-analysis. Crit Care Med 2018;46(10):1665–72. DOI: 10.1097/ccm.0000000000003297.Mastantuono J.-M., Combescure Ch., Elia N. et al. Transcranial Doppler in the diagnosis of cerebral vasospasm: An updated meta-analysis. Crit Care Med 2018;46(10):1665–72. DOI: 10.1097/ccm.0000000000003297.Крылов В.В., Григорьева Е.В., Хамидова Л.Т., Муслимов Р.Ш. Сравнительный анализ данных компьютерной томографии и интракраниальной допплерографии у пациентов с церебральным ангиоспазмом. Неврологический журнал 2016;21(6):344–52.Krylov V.V., Grigoreva E.V., Khamidova L.T., Muslimov R.Sh. Comparative analysis of CT and intracranial doppler in patients with cerebral angiospasm. Nevrologicheskiy zhurnal = Neurological Journal 2016; 21(6):344–52. (In Russ.).DOI: 10.18821/1560-9545-2016-21-6-344-352.Хамидова Л.Т., Крылов В.В., Петриков С.С., Рыбалко Н.В. Транскраниальная допплерография у больных с разрывом аневризм головного мозга в оценке церебральной гемодинамики и прогнозировании исходов заболевания. Медицинская визуализация 2019; 2:127–36.Khamidova L.T., Krylov V.V., Petrikov S.S., Rybalko N.V. Transcranial doppler in patients with ruptured brain aneurysms in cerebral hemodynamics evaluation and outcomes predicting. Meditsinskaya vizualizatsiya = Medical Visualization 2019;23(2):127–36. (In Russ.). DOI: 10.24835/1607-0763-2019-2-127-136.Gonzalez N.R., Boscardin W.J., Glenn T. et al. Vasospasm probability index: A combination of transcranial Doppler velocities, cerebral blood flow, and clinical risk factors to predict cerebral vasospasm after aneurysmal subarachnoid hemorrhage. J Neurosurg 2007;107(6):1101–12. DOI: 10.3171/jns-07/12/1101.Gonzalez N.R., Boscardin W.J., Glenn T. et al. Vasospasm probability index: A combination of transcranial Doppler velocities, cerebral blood flow, and clinical risk factors to predict cerebral vasospasm after aneurysmal subarachnoid hemorrhage. J Neurosurg 2007;107(6):1101–12. DOI: 10.3171/jns-07/12/1101.Qureshi A.I., Sung G.Y., Razumovsky A.Y. et al. Early identification of patients at risk for symptomatic vasospasm after aneurysmal subarachnoid hemorrhage. Crit Care Med 2000;28(4):984–90. DOI: 10.1097/00003246-200004000-00012.Qureshi A.I., Sung G.Y., Razumovsky A.Y. et al. Early identification of patients at risk for symptomatic vasospasm after aneurysmal subarachnoid hemorrhage. Crit Care Med 2000;28(4):984–90. DOI: 10.1097/00003246-200004000-00012.Krejza J., Mariak Z., Lewko J. Standardization of flow velocities with respect to age and sex improves the accuracy of transcranial color Doppler sonography of middle cerebral artery spasm. Am J Roentgenol 2003;181(1):245–52. DOI: 10.2214/ajr.181.1.1810245.Krejza J., Mariak Z., Lewko J. Standardization of flow velocities with respect to age and sex improves the accuracy of transcranial color Doppler sonography of middle cerebral artery spasm. Am J Roentgenol 2003;181(1):245–52. DOI: 10.2214/ajr.181.1.1810245.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.